Effect of transient thyrotoxicosis and hypothyroidism on the rheoreaction of zebrafish Danio rerio (Danionidae)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The effect of transient thyrotoxicosis and hypothyroidism on the metabolism and rheoreaction of zebrafish Danio rerio. has been studied. Thyrotoxicosis was induced by administrating triiodothyronine (T3) at a concentration of 10 ng/g in aquarium water. Hypothyroidism was provoked by suppressing the thyroid activity with goitrogen, 0.05% thiourea. It has been found that thyrotoxicosis leads to an increase in the standard metabolic rate, whereas hypothyroidism causes its decrease, as well as a decrease in the swimming performance of the experimental fish. The concentration of T3 affects the locomotor activity and characteristics of the motivational component of the zebrafish rheoreaction. The higher the concentrations of T3, the greater the probability of the positive type of rheoreaction (fish movements against the current).

About the authors

D. S. Pavlov

Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia

V. Yu. Parshina

Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia

V. V. Kostin

Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia

Email: povedenie@yandex.ru

V. M. Slivko

Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia

F. N. Shkil

Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia

References

  1. Болотовский А.А. 2018. Роль трийодтиронина в индивидуальном развитии и формировании фенотипа плотвы Rutilus rutilus (L) и леща Abramis brama (L): Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Борок: ИБВВ РАН, 24 с.
  2. Болотовский А.А., Лёвин Б.А. 2011. Влияние темпа развития на формулу глоточных зубов леща Abramis brama (L.): экспериментальные данные // Онтогенез. Т. 42. № 3. С. 172–177.
  3. Герасимов Ю.В., Смирнова Е.С., Лёвин Б.А. 2012. Роль тиреоидных гормонов в формировании поведенческих реакций у молоди плотвы Rutilus rutilus (L.) (Cyprinidae) // Биология внутр. вод. № 1. С. 84–93.
  4. Есин Е.В., Шульгина Е.В., Павлова Н.С., Зленко Д.В. 2023. Роль тиреоидных гормонов в адаптации гольцов рода Salvelinus (Salmonidae) к вулканическому загрязнению местообитаний // Вопр. ихтиологии. T. 63. № 6. С. 731–739. https://doi.org/10.31857/S0042875223060036
  5. Лакин Г.Ф. 1973. Биометрия. М.: Высш. шк., 343 с.
  6. Моисеева Е.Б. 1989. Дифференцировка тиреотропных клеток и гипофизарно-тиреоидные отношения у молоди кефали Liza saliens // Биология моря. № 1. С. 32–39.
  7. Павлов Д.С. 1979. Биологические основы управления поведением рыб в потоке воды. М.: Наука, 319 с.
  8. Павлов Д.С., Лупандин А.И., Костин В.В. 2007. Механизмы покатной миграции молоди речных рыб. М.: Наука, 213 с.
  9. Павлов Д.С., Костин В.В., Пономарева В.Ю. 2010. Поведенческая дифференциация сеголеток черноморской кумжи Salmo trutta labrax: реореакция в год, предшествующий смолтификации // Вопр. ихтиологии. Т. 50. № 2. С. 251–261.
  10. Павлов Д.С., Павлов Е.Д., Ганжа Е.В., Костин В.В. 2020а. Изменение реореакции и содержания тиреоидных гормонов в крови молоди радужной форели Oncorhynchus mykiss при голодании // Вопр. ихтиологии. Т. 60. № 2. С. 229–234. https://doi.org/10.31857/S0042875220020186
  11. Павлов Д.С., Паршина В.Ю., Костин В.В., Прозоров Д.А. 2020б. Сравнение экспериментальных методов оценки мотивационной компоненты реореакции рыб (соотношения типов реореакции) // Вопр. ихтиологии. Т. 60. № 4. С. 478–487. https://doi.org/10.31857/S0042875220040189
  12. Павлов Д.С., Паршина В.Ю., Костин В.В. 2022. Реореакция Danio rerio (Cyprinidae): влияние скорости потока и доступности зоны без течения // Вопр. ихтиологии. Т. 62. № 5. С. 634–644. https://doi.org/10.31857/S0042875222050150
  13. Павлов Е.Д., Павлов Д.С., Ганжа Е.В. и др. 2018. Влияние тиомочевины на поведение анабаса Anabas testudineus в потоке воды // Вопр. ихтиологии. Т. 58. № 5. С. 584–588. https://doi.org/10.1134/S0042875218050181
  14. Павлов Е.Д., Звездин А.О., Павлов Д.С. 2019. Воздействие тиомочевины на миграционную активность анабаса Anabas testudineus и потребление им корма // Вопр. ихтиологии. Т. 59. № 5. С. 606–611. https://doi.org/10.1134/S0042875219050163
  15. Павлов Е.Д., Павлов Д.С., Ганжа Е.В. и др. 2020. Воздействие мочевины и тиомочевины на миграционную активность анабаса Anabas testudineus // Вопр. ихтиологии. Т. 60. № 6. С. 682–688. https://doi.org/10.31857/S0042875220060053
  16. Павлов Е.Д., Ганжа Е.В., Павлов Д.С. 2022. Уровень тиреоидных и половых стероидных гормонов у горбуши Oncorhynchus gorbuscha в морской и пресноводный периоды нерестовой миграции // Вопр. ихтиологии. Т. 62. № 3. С. 356–363. https://doi.org/10.31857/S004287522203016X
  17. Панкова Н.А., Болотовский А.А., Лёвин Б.А., Непомнящих В.А. 2019. Влияние трийодтиронина на стратегии исследовательского поведения трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus L. (Gasterosteidae: Osteichthyes) // Биология внутр. вод. № 4. Вып. 2. С. 102–104. https://doi.org/10.1134/S0320965219060111
  18. Пономарева В.Ю., Павлов Д.С., Костин В.В. 2017. Разработка и апробирование методики исследования соотношения типов реореакции рыб в кольцевом гидродинамическом лотке // Биология внутр. вод. № 1. С. 100–108. https://doi.org/10.7868/S0320965217010156
  19. Bagci E., Heijlen M., Vergauwen L. et al. 2015. Deiodinase knockdown during early zebrafish development affects growth, development, energy metabolism, motility and phototransduction // PLOS ONE. V. 10. № 4. Article e0123285. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0123285
  20. Baggerman B. 1962. Some endocrine aspects of fish migration // Gen. Comp. Endocrinol. V. 1. Suppl. 1. P. 188‒205. https://doi.org/10.1016/0016-6480(62)90091-6
  21. Bianco A.C. 2013. Cracking the code for thyroid hormone signaling // Trans. Am. Clin. Climatol. Assoc. V. 124. P. 26–35.
  22. Biddiscombe S., Idler D.R. 1983. Plasma levels of thyroid hormones in sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) decrease before spawning // Gen. Comp. Endocrinol. V. 52. № 3. P. 467–470. https://doi.org/10.1016/0016-6480(83)90187-9
  23. Björnsson B.T., Stefansson S.O., McCormick S.D. 2011. Environmental endocrinology of salmon smoltification // Gen. Comp. Endocrinol. V. 170. № 2. P. 290–298. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2010.07.003
  24. Blanton M.L., Specker J.L. 2007. The hypothalamic-pituitary-thyroid (HPT) axis in fish and its role in fish development and reproduction // Crit. Rev. Toxicol. V. 37. № 1–2. P. 97–115. https://doi.org/10.1080/10408440601123529
  25. Borisov V., Shkil F. 2024. Effects and phenotypic consequences of transient thyrotoxicosis and hypothyroidism at different stages of zebrafish Danio rerio (Teleostei; Cyprinidae) skeleton development // Anat. Rec. P. 1–25. https://doi.org/10.1002/ar.25592
  26. Brent G.A. 2012. Mechanisms of thyroid hormone action // J. Clin. Invest. V. 122. № 9. P. 3035–3043. https://doi.org/10.1172/JCI60047
  27. Brown D.D. 1997. The role of thyroid hormone in zebrafish and axolotl development // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 94. № 24. P. 13011–13016. https://doi.org/10.1073/pnas.94.24.13011
  28. Castonguay M., Dutil J.-D., Audet C., Miller R. 1990. Locomotor activity and concentration of thyroid hormones in migratory and sedentary juvenile American eels // Trans. Am. Fish. Soc. V. 119. № 6. P. 946–956. https://doi.org/10.1577/1548-8659(1990)119<0946:laacot>2.3.co;2
  29. Cheng S.-Y., Leonard J.L., Davis P.J. 2010. Molecular aspects of thyroid hormone actions // Endocr. Rev. V. 31. № 2. P. 139–170. https://doi.org/10.1210/er.2009-0007
  30. Clark T.D., Sandblom E., Jutfelt F. 2013. Aerobic scope measurements of fishes in an era of climate change: respirometry, relevance and recommendations // J. Exp. Biol. V. 216. № 15. P. 2771–2782. https://doi.org/10.1242/jeb.084251
  31. Crane H.M., Pickford D.B., Hutchinson T.H., Brown J.A. 2005. Effects of ammonium perchlorate on thyroid function in developing fathead minnows, Pimephales promelas // Environ. Health Perspect. V. 113. № 4. P. 396–401. https://doi.org/10.1289/ehp.7333
  32. Cyr D.G., Eales J.G. 1988. Influence of thyroidal status on ovarian function in rainbow trout, Salmo gairdneri // J. Exp. Zool. V. 248. № 1. P. 81–87. https://doi.org/10.1002/jez.1402480110
  33. De Leo S., Lee S.Y., Braverman L.E. 2016. Hyperthyroidism // Lancet. V. 388. № 10047. P. 906–918. https://doi.org/10.1016/s0140-6736(16)00278-6
  34. Deal C.K., Volkoff H. 2020. The role of the thyroid axis in fish // Front. Endocrinol. V. 11. Article 596585. https://doi.org/10.3389/fendo.2020.596585
  35. Eliason E.J., Farrell A.P. 2015. Oxygen uptake in Pacific salmon Oncorhynchus spp.: when ecology and physiology meet // J. Fish Biol. V. 88. № 1. P. 359–388. https://doi.org/10.1111/jfb.12790
  36. Elsalini O.A., Rohr K.B. 2003. Phenylthiourea disrupts thyroid function in developing zebrafish // Dev. Genes Evol. V. 212. № 12. P. 593–598. https://doi.org/10.1007/s00427-002-0279-3
  37. Esin E.V., Markevich G.N., Shulgina E.V. et al. 2024. Differences in energy storage in sympatric salmonid morphs with contrasting lifestyles // Evol. Biol. V. 51. № 3. P. 384–394. https://doi.org/10.1007/s11692-024-09641-8
  38. Fetter E., Baldauf L., Da Fonte D.F. et al. 2015. Comparative analysis of goitrogenic effects of phenylthiourea and methimazole in zebrafish embryos // Reprod. Toxicol. V. 57. P. 10–20. https://doi.org/10.1016/j.reprotox.2015.04.012
  39. Gereben B., Zavacki A.M., Ribich S. et al. 2008. Cellular and molecular basis of deiodinase-regulated thyroid hormone signaling // Endocr. Rev. V. 29. № 7. P. 898–938. https://doi.org/10.1210/er.2008-0019
  40. Guo C., Ito S., Yoneda M. et al. 2021. Fish specialize their metabolic performance to maximize bioenergetic efficiency in their local environment: conspecific comparison between two stocks of Pacific chub mackerel (Scomber japonicus) // Front. Mar. Sci. V. 8. Article 613965. https://doi.org/10.3389/fmars.2021.613965
  41. Hejlesen R., Scheffler F.B., Byrge C.G. et al. 2024. Assessing metabolic rates in zebrafish using a 3D-printed intermittent-flow respirometer and swim tunnel system // Biol. Open. V. 13. № 6. Article bio060375. https://doi.org/https://doi.org/10.1242/bio.060375
  42. Holzer G., Laudet V. 2013. Thyroid hormones and postembryonic development in amniotes // Curr. Top. Dev. Biol. V. 103. P. 397–425. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-385979-2.00014-9
  43. Holzer G., Laudet V. 2015. Thyroid hormones: a triple-edged sword for life history transitions // Curr. Biol. V. 25. № 8. P. R344–R347. https://doi.org/10.1016/j.cub.2015.02.026
  44. Holzer G., Besson M., Lambert A. et al. 2017. Fish larval recruitment to reefs is a thyroid hormone-mediated metamorphosis sensitive to the pesticide chlorpyrifos // eLife. V. 6. Article e27595. https://doi.org/10.7554/eLife.27595
  45. Hutchison M.J., Iwata M. 1998. Effect of thyroxine on the decrease of aggressive behavior of four salmonids during the parr–smolt transformation // Aquaculture. V. 168. № 1–4. P. 169–175. https://doi.org/10.1016/S0044-8486(98)00347-0
  46. Hvas M. 2022. Swimming energetics of Atlantic salmon in relation to extended fasting at different temperatures // Conserv. Physiol. V. 10. № 1. Article coac037. https://doi.org/10.1093/conphys/coac037
  47. Johnston M.E., Kelly J.T., Lindvall M.E. et al. 2017. Experimental evaluation of the use of vision and barbels as references for rheotaxis in green sturgeon // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. V. 496. P. 9–15. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2017.04.002
  48. Lema S.C. 2020. Hormones, developmental plasticity, and adaptive evolution: endocrine flexibility as a catalyst for ‘plasticity-first’ phenotypic divergence // Mol. Cell. Endocrinol. V. 502. Article 110678. https://doi.org/10.1016/j.mce.2019.110678
  49. Leonard J.B.K., Iwata M., Ueda H. 2001. Seasonal changes of hormones and muscle enzymes in adult lacustrine masu (Oncorhynchus masou) and sockeye salmon (O. nerka) // Fish Physiol. Biochem. V. 25. № 2. P. 153–163. https://doi.org/10.1023/a:1020512105096
  50. Little A.G., Kunisue T., Kannan K., Seebacher F. 2013. Thyroid hormone actions are temperature-specific and regulate thermal acclimation in zebrafish (Danio rerio) // BMC Biol. V. 11. Article 26. https://doi.org/10.1186/1741-7007-11-26
  51. Lucas J., Schouman A., Lyphout L. et al. 2014. Allometric relationship between body mass and aerobic metabolism in zebrafish Danio rerio // J. Fish Biol. V. 84. № 4. P. 1171–1178. https://doi.org/10.1111/jfb.12306
  52. McCormick S.D. 2001. Endocrine control of osmoregulation in teleost fish // Am. Zool. V. 41. № 4. P. 781–794. https://doi.org/10.1093/icb/41.4.781
  53. McCormick S.D. 2012. Smolt physiology and endocrinology // Fish Physiol. V. 32. P. 199–251. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-396951-4.00005-0
  54. McKenzie D.J. 2011. Energetics of fish swimming // Encyclopedia of fish physiology: from genome to environment. V. 3. London et al.: Acad. Press. P. 1636–1644. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-374553-8.00151-9
  55. McMenamin S.K., Parichy D.M. 2013. Metamorphosis in teleosts // Curr. Top. Dev. Biol. V. 103. P. 127–165. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-385979-2.00005-8
  56. Mukhi S., Patiño R. 2007. Effects of prolonged exposure to perchlorate on thyroid and reproductive function in zebrafish // Toxicol. Sci. V. 96. № 2. P. 246–254. https://doi.org/10.1093/toxsci/kfm001
  57. Norris D.O., Carr J.A. 2021. The hypothalamus-pituitary-thyroid (HPT) axis of mammals // Vertebrate endocrinology. London et al.: Acad. Press. P. 205–230. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-820093-3.00006-X
  58. Pavlov D.S., Kostin V.V., Zvezdin A.O., Ponomareva V.Yu. 2010. On methods of determination of the rheoreaction type in fish // J. Ichthyol. V. 50. № 11. P. 977–984. https://doi.org/10.1134/s0032945210110020
  59. Pavlov D.S., Pavlov E.D., Kostin V.V., Ganzha E.V. 2022. Influence of water temperature on thyroid hormones and on the movement behavior of juvenile rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) in water flow // Environ. Biol. Fish. V. 105. № 12. P. 1989–2000. https://doi.org/10.1007/s10641-022-01336-3
  60. Prazdnikov D.V., Shkil F.N. 2023. The role of thyroid hormones in the development of coloration of two species of Neotropical cichlids // J. Exp. Biol. V. 226. № 14. Article jeb245710. https://doi.org/10.1242/jeb.245710
  61. Roux N., Miura S., Dussenne M. et al. 2023. The multi-level regulation of clownfish metamorphosis by thyroid hormones // Cell Rep. V. 42. № 7. Article 112661. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2023.112661
  62. Sachs L.M., Campinho M.A. 2019. Editorial: the role of thyroid hormones in vertebrate development // Front. Endocrinol. V. 10. Article 863. https://doi.org/10.3389/fendo.2019.00863
  63. Salis P., Roux N., Huang D. et al. 2021. Thyroid hormones regulate the formation and environmental plasticity of white bars in clownfishes // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 118. № 23. Article e2101634118. https://doi.org/10.1073/pnas.2101634118
  64. Schmidt F., Schnurr S., Wolf R., Braunbeck T. 2012. Effects of the anti-thyroidal compound potassium-perchlorate on the thyroid system of the zebrafish // Aquat. Toxicol. V. 109. № 19. P. 47–58. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2011.11.004
  65. Shkil F.N., Kapitanova D.V., Borisov V.B. et al. 2012. Thyroid hormone in skeletal development of cyprinids: effects and morphological consequences // J. Appl. Ichthyol. V. 28. № 3. P. 398–405. https://doi.org/10.1111/j.1439-0426.2012.01992.x
  66. Warner A., Mittag J. 2012. Thyroid hormone and the central control of homeostasis // J. Mol. Endocrinol. V. 49. № 1. P. R29–R35. https://doi.org/10.1530/JME-12-0068
  67. Youngson A.F., Webb J.H. 1993. Thyroid hormone levels in Atlantic salmon (Salmo salar) during the return migration from the ocean to spawn // J. Fish Biol. V. 42. № 2. P. 293–300. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1993.tb00329.x
  68. Zydlewski G.B., Haro A, McCormick S.D. 2005. Evidence for cumulative temperature as an initiating and terminating factor in downstream migratory behavior of Atlantic salmon (Salmo salar) smolts // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 62. № 1. P. 68–78. https://doi.org/10.1139/f04-179

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».