Formation and functioning of prokaryotic complexes in oil-contaminated soils with the application of biochar

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The effect of biochar on the structure of the prokaryotic complex of microcosms of soils contaminated with oil products (podzol, sod-podzolic and gray forest) was studied using molecular biological methods (RT-PCR, metabarcoding) and fluorescent microscopy. The introduction of biochar to soil samples with oil products led to a significant increase (by an order of magnitude for podzol) in the biomass of prokaryotes compared to variants without it. Against the background of an increase in biomass, the diversity of the prokaryotic component when adding biochar to soils with OP (a month after application) remains lower than in the control uncontaminated samples due to the emergence of certain representatives of hydrocarbon-oxidizing bacteria as dominants. For each of the studied soils, the most resistant to oil pollution genera of bacteria were determined: in the podzole, these were representatives of the Pseudomonadota Massilia and Paraburkholderia, for sod-podzolic soil – Ramlibacter solisilva and Masillia, for samples of gray forest – Streptomyces occupied 14% of all bacteria, Nocardioides, Gaiella, Bacillus. In contaminated samples (both with and without the addition of biochar) compared to the control, an increase in the content of functional genes responsible for the synthesis of catechol-2,3-dioxygenase (xylE) is observed, marking the initial stage of hydrocarbon degradation. It was found that when biochar is added to OP-contaminated soils, by the 30th day of the experiment, the highest number of copies of the xylE gene and the lowest content of residual OP are noted. The obtained results on the abundance, biomass, taxonomic diversity and biotechnological potential of the prokaryotic community of soils can be useful for developing effective strategies for bioremediation of oil-contaminated areas.

About the authors

G. V. Uvarov

Lomonosov Moscow State University; Russian State Agrarian University – Moscow Timiryazev Agricultural Academy

Email: georgu98@yandex.ru
Moscow, 119991 Russia; Moscow, 107996 Russia

N. A. Manucharova

Lomonosov Moscow State University

Email: manucharova@mail.ru
Moscow, 119991 Russia

K. G. Gaev

Lomonosov Moscow State University

Moscow, 119991 Russia

S. M. Fortova

Lomonosov Moscow State University

Moscow, 119991 Russia

Y. A. Zavgorodnyaya

Lomonosov Moscow State University

Moscow, 119991 Russia

K. V. Pavlov

Lomonosov Moscow State University

Moscow, 119991 Russia

D. N. Lipatov

Lomonosov Moscow State University

Moscow, 119991 Russia

A. L. Stepanov

Lomonosov Moscow State University

Moscow, 119991 Russia

References

  1. Гальцова А.Д., Кинжаев Р.Р., Арзамазова А.В., Романенков В.А. Оценка эффективности различных форм азотных удобрений при выращивании растений-ремедиантов на нефтезагрязненном черноземе типичном // Вестник Моск. ун-та. Сер. 17, почвоведение. 2024. Т. 79. № 1. С. 33–41. http://doi.org/10.55959/msu0137-0944-17-2024-79-1-33-41
  2. Завгородняя Ю.А., Бочарова Е.А., Кольцов Г.И. Определение уровня загрязнения почв методом автоматизированной ускоренной экстракции в субкритических условиях // Экология и промышленность России. 2012. № 2. С. 30–33. http://doi.org/10.18412/1816-0395-2012-2-30-33
  3. Иванов А.И., Иванова Ж.А., Соколов И.В., Вязовский А.А. Биоуголь в технологиях освоения закустаренной залежи // Агрохимический вестник. 2020. № 2. С. 21–26. https://doi.org/10.24411/1029-2551-2020-10017
  4. Классификация и диагностика почв России. Смоленск: Ойкумена, 2004. 342 с.
  5. Классификация и диагностика почв СССР. М.: Колос, 1977. 223 с.
  6. Красильников П.В. Устойчивые соединения углерода в почвах: происхождение и функции // Почвоведение. 2015. № 9. С. 1131–1144.
  7. Манучарова Н.А., Ксенофонтова Н.А., Каримов Т.Д., Власова А.П., Зенова Г.М., Степанов А.Л. Изменение филогенетической структуры метаболически активного прокариотного комплекса почв под влиянием нефтяного загрязнения // Микробиология. 2020. № 89. С. 222–234. https://doi.org/10.31857/S0026365620020093
  8. Назина Т.Н., Соколова Д.Ш., Бабич Т.Л., Семенова Е.М., Борзенков И.А., Биджиева С.Х., Меркель А.Ю., Хисаметдинов М.Р., Турова Т.П. Филогенетическое разнообразие микроорганизмов осадка биогазового реактора, перерабатывающего нефтесодержащие и муниципальные отходы // Микробиология. 2018. Т. 87. № 3. С. 314–324. https://doi.org/10.7868/S0026365618030096
  9. Полянская Л.М., Гейдебрехт В.В., Степанов А.Л., Звягинцев Д.Г. Распределение численности и биомассы микроорганизмов по профилям зональных типов почв // Почвоведение. 1995. № 2. С. 322–328.
  10. Смагин А.В., Садовникова Н.Б., Мизури М.Б.А. Определение основной гидрофизической характеристики почв методом центрифугирования // Почвоведение. 1998. № 11. С. 1362–1370.
  11. Современные методы исследования нефтей / Под ред. Богомолова А.И. и др. Л.: Недра, 1984. 431 с.
  12. Узких О.С., Хомяков Д.М., Донерьян Л.Г. Чувствительность биологических показателей к уровням нефтяного загрязнения на различных типах почв // Защита окружающей среды в нефтегазовом комплексе. 2009. № 3. С. 36–39.
  13. Яковлев А.С. Допустимое экологическое состояние почв и антропогенное воздействие как основа их экологического нормирования и управления качеством // Экологическое нормирование и управление качеством почв и земель. М.: НИА-Природа, 2013. 310 с.
  14. Ahmad M., Lee S.S., Lee S.E., Al-Wabel M.I., Tsang D.C.W., Ok Y.S. Biochar-induced changes in soil properties affected immobilization/mobilization of metals/metalloids in contaminated soils // J. Soils Sediments. 2017. V. 17. P. 717–730. https://doi.org/10.1007/s11368-015-1339-4
  15. Ali N., Khan S., Yao H., Wang J. Biochars reduced the bioaccessibility and (bio)uptake of organochlorine pesticides and changed the microbial community dynamics in agricultural soils // Chemosphere. 2019. V. 224. P. 805–815. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.02.163
  16. Anae J., Ahmad N., Kumar V., Thakur V.K., Gutierrez T., Yang X.J., Cai C., Yang Z., Coulon F. Recent advances in biochar engineering for soil contaminated with complex chemical mixtures: Remediation strategies and future perspectives // Sci. Total Environ. 2021. V. 767. P. 144351. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.144351
  17. Anawar H.M., Akter F., Solaiman Z.M., Strezov V. Biochar: An Emerging Panacea for Remediation of Soil Contaminants from Mining, Industry and Sewage Wastes // Pedosphere. 2015. V. 5. P. 654–665. https://doi.org/10.1016/S1002-0160(15)30046-1
  18. Bashir S., Shaaban M., Mehmood S., Zhu J., Fu Q., Hu H. Efficiency of C3 and C4 Plant Derived-Biochar for Cd Mobility, Nutrient Cycling and Microbial Biomass in Contaminated Soil // Bull. Environ. Contamination Toxicol. 2018. V. 100. P. 834–838. https://doi.org/10.1007/s00128-018-2332-6
  19. Cerniglia C.E. Microbial metabolism of polycyclic aromatic hydrocarbons // Adv. Appl. Microbiol. 1984. V. 30. P. 31–71. https://doi.org/10.1016/S0065-2164(08)70052-2
  20. Chaudhary H., Rao K. S. Impact of biochar produced at different pyrolysis conditions on heavy metal contaminated soil // Environ. Geochem. Health. 2024. V. 46. P. 307. https://doi.org/10.1007/s10653-024-02092-2
  21. Çiğ F., Erman M., Cerıtoğlu M. Combined application of microbial inoculation and biochar to mitigate drought stress in wheat // J. Institute Sci. Technol. 2021. V. 11. P. 3528–3538. http://dx.doi.org/10.21597/jist.991486
  22. Gelardi D.L., Ainuddin I., Rippner D.A. Biochar alters hydraulic conductivity and impacts nutrient leaching in two agricultural soils // Soil. 2021. V. 7. P. 811–825. https://doi.org/10.5194/soil-7-811-2021
  23. George K.W., Hay A.G. Bacterial strategies for growth on aromatic compounds // Adv. Appl. Microbiol. 2011. V. 74. P. 1–33. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-387022-3.00005-7
  24. Haghollahi A., Fazaelipoor M.H., Schaffie M. The effect of soil type on the bioremediation of petroleum contaminated soils // J. Environ. Manag. 2016. V. 180. P. 197–201. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2016.05.038
  25. Hendrickx B., Junca H., Vosahlova J., Lindner A., Rüegg I., Bucheli-Witschel M., Faber F. et al. Alternative primer sets for PCR detection of genotypes involved in bacterial aerobic BTEX degradation: distribution of the genes in BTEX degrading isolates and in subsurface soils of a BTEX contaminated industrial site // J. Microbiol. Methods. 2006. V. 64. Р. 250–265. https://doi.org/10.1016/j.mimet.2005.04.018
  26. IUSS Working Group WRB. World Reference Base for Soil Resources 2014: International soil classification system for naming soils and creating legends for soil maps. World Soil Resources Reports No. 106. FAO, Rome, 2014. 181 p.
  27. Khorram M.S., Zhang Q., Lin D., Zheng Y., Fang H. and Yu Y. Biochar: A review of its impact on pesticide behavior in soil environments and its potential applications // J. Environ. Sci. 2016. V. 44. P. 269–279. http://doi.org/10.1016/j.jes.2015.12.027
  28. Kim H.S., Kim K.R., Ok Y.S., Lee Y.K., Kluge B., Wessolek G., Kim W.I., Kim K.-H. Examination of three different organic waste biochars as soil amendment for metal-contaminated agricultural soils // Water Air. Soil. Pollut. 2015. V. 226. P. 282. https://doi.org/10.1007/s11270-015-2556-6
  29. Kocsis T., Biró B., Ulmer Á., Szántó1 M., Kotroczó Z. Time-lapse effect of ancient plant coal biochar on some soil agrochemical parameters and soil characteristics // Environ. Sci. Pollut. Res. 2018. V. 25. P. 990–999. http://doi.org/10.1007/s11356-017-8707-0
  30. Kocsis T., Ringer M., Biró B. Characteristics and applications of biochar in soil–plant systems: a short review of benefits and potential drawbacks // Appl. Sci. 2022. V. 12. P. 4051. http://doi.org/10.3390/app12084051
  31. Kookana R.S. The role of biochar in modifying the environmental fate, bioavailability, and efficacy of pesticides in soils; a review // Soil Res. 2010. V. 48. P. 627–637. http://doi.org/10.1071/SR10007
  32. Kookana R.S., Sarmarh A.K., Van Zwieten L., Krull E., Singh B. Biochar application to soil: agronomic and environmental benefits and unintended consequences // Adv. Agron. 2011. V. 112. P. 103–143. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-385538-1.00003-2
  33. Karlapudi A.P., Venkateswarulu, T.C., Tammineedi J., Kanumuri L., Ravuru B.K., ramu Dirisala V., Kodali V.P. Role of biosurfactants in bioremediation of oil pollution-a review // Petroleum. 2018. V. 4. P. 241–249. https://doi.org/10.1016/j.petlm.2018.03.007
  34. Kukor J.J., Olsen R.H. Catechol 2,3-dioxygenases functional in oxygen-limited (hypoxic) environments // Appl. Environ. Microbiol. 1996. V. 62. P. 1728–1740. https://doi.org/10.1128/aem.62.5.1728-1740.1996
  35. Kuppusamy S., Thavamani P., Megharaj M., Venkateswarlu K., Naidu R. Agronomic and remedial benefits and risks of applying biochar to soil: Current knowledge and future research directions // Environ. Int. 2016. V. 87. P. 1–12. https://doi.org/10.1016/j.envint.2015.10.018
  36. Lehmann J., Rillig M.C., Thies J., Masiello C.A., Hockaday W.C., Crowley D. Biochar effects on soil biota – A review // Soil Biol. Biochem. 2011. V. 43. P. 1812–1836. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2011.04.022
  37. Liu Q., He W., Zhang W., Wang L., Tang J. Metagenomic analysis reveals the microbial response to petroleum contamination in oilfield soils // Sci. Total Environ. 2024. V. 912. P. 168972. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2023.168972
  38. Mohamed B.A., Ellis N., Kim C.S., Bi X. The role of tailored biochar in increasing plant growth, and reducing bioavailability, phytotoxicity, and uptake of heavy metals in contaminated soil // Environ. Poll. 2017. V. 230. P. 329–338. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2017.06.075
  39. Mukhina I., Rizhiya E., Bankina T. Biochar Effect on Nutrients Availability to Barley // Environ. Res. Engineering Manag. 2020. V. 76 P. 43–53. http://doi.org/10.5755/j01.erem.76.2.21854
  40. Mukhina I.M., Rizhiya E.Y., Buchkina N.P., Balashov E.V. et al. Changes in soil conditions after application of biochar // IOP Conf. Series: Earth Environ. Sci. 2019. V. 368. P. 012037. http://doi.org/10.1088/1755-1315/368/1/012037
  41. Malyan S.K., Kumar S.S., Fagodiya R.K., Ghosh P., Kumar A., Singh R. et al. Biochar for environmental sustainability in the energy-water-agroecosystem nexus // Renew. Sustain. Energy. Rev. 2021. V. 149. P. 111379. https://doi.org/10.1016/j.rser.2021.111379
  42. Nejad Z.D., Jung M.C. Remediation of multi-metal contaminated soil using biochars from rice husk and maple leaves // J. Mater. Cycles Waste Manag. 2019. V. 21. P. 457–468. https://doi.org/10.1007/s10163-018-0805-7
  43. Nejad Z.D., Jung M.C. The effects of biochar and inorganic amendments on soil remediation in the presence of hyperaccumulator plant // Int. J. Energy. Environ. Eng. 2017. V. 8. P. 317–329. https://doi.org/10.1007/s40095-017-0250-8
  44. Orlova N., Abakumov E., Orlova E., Yakkonen K., Shahnazarova V. Soil organic matter alteration under biochar amendment: study in the incubation experiment on the Podzol soils of the Leningrad region (Russia) // J. Soils Sediments. 2019. V. 19. P. 2708–2716. https://doi.org/10.1007/s11368-019-02256-z
  45. Ren C., Guo D., Liu X., Li R., Zhang Z. Performance of the emerging biochar on the stabilization of potentially toxic metals in smelter- and mining-contaminated soils // Environ. Sci. Pollut. Res. 2020. V. 27. P. 43428–43438. https://doi.org/10.1007/s11356-020-07805-5
  46. Rúa-Díaz S., Forjan R., Lago-Vila M., Cerqueira B., Arco-Lázaro E., Marcet P., Baragaño D., Gallego J.L.R., Covelo E.F. Pyrolysis temperature influences the capacity of biochar to immobilize copper and arsenic in mining soil remediation // Environ. Sci. Pollut. Res. 2023. V. 30. P. 32882–32893. https://doi.org/10.1007/s11356-022-24492-6
  47. Semenyuk N.N., Yatsenko V.S., Strijakova E.R., Filonov A.E., Petrikov K.V., Zavgorodnyaya Yu.A., Vasilyeva G.K. Effect of activated charcoal on bioremediation of diesel fuel-contaminated soil // Microbiology. 2014. V. 83. P. 589–598. http://dx.doi.org/10.1134/S0026261714050221
  48. Shen X., Huang D.-Y., Ren X.-F., Zhu H.-H., Wang S., Xu C., He Y.-B., Luo Z.-C., Zhu Q.-H. Phytoavailability of Cd and Pb in crop straw biochar-amended soil is related to the heavy metal content of both biochar and soil // J. Environ. Manag. 2016. V. 168. P. 245–251. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2015.12.019
  49. Tang J., Zhu W., Kookana R., Katayama A. Characteristics of biochar and its application in remediation of contaminated soil // J. Biosci. Bioeng. 2013. V. 6. P. 653–659. https://doi.org/10.1016/j.jbiosc.2013.05.035
  50. Vaillancourt F.H., Bolin J.T., Eltis L.D. The ins and outs of ring-cleaving dioxygenases // Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2006. V. 41. P. 241–267. https://doi.org/10.1080/10409230600817422
  51. Whyte L.G., Smits T.H.M., Labbe D., Witholt B., Greer C.W., van Beilen J.B. Gene cloning and characterization of multiple alkane hydroxylase systems in Rhodococcus strains Q15 and NRRL B-16531 // Appl. Environ. Microbiol. 2002. V. 68. P. 5933–5942. https://doi.org/10.1128/AEM.68.12.5933-5942.2002
  52. Woolley S., Hallowell B. Biochar: An Overview. 2018. https://biomasscontrols.com/wpcontent/uploads/2019/01/BiocharOverview_2.18_v2.pdf
  53. Zafar-ul-Hye M., Danish S., Abbas M., Ahmad M., Munir T.M. ACC deaminase producing PGPR Bacillus amyloliquefaciens and Agrobacterium fabrum along with Biochar improve wheat productivity under drought stress // Agronomy. 2019. V. 9. P. 343. http://doi.org/10.3390/agronomy9070343
  54. Zhang J.J., Shen J.-L. Effects of biochar on soil microbial diversity and community structure in clay soil // Ann. Microbiol. 2022. V. 72. P. 32.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».