Advances in Chemical PhysicsAdvances in Chemical PhysicsФизиология растений0015-33033034-624XThe Russian Academy of Sciences26649510.31857/S0015330324030028NMZYIIЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleЭкспрессия генов циркадных ритмов, активность фотосистем и биосинтез каротиноидов в проростках двух инбредных линий кукурузы в условиях измененного фотопериодаЭкспрессия генов циркадных ритмов, активность фотосистем и биосинтез каротиноидов в проростках двух инбредных линий кукурузы в условиях измененного фотопериодаАрхестоваД. Х.
Russian Federation

Институт биоинженерии; Институт сельского хозяйства

shchennikova@yandex.ruАнисимоваО. К.
Russian Federation

Институт биоинженерии

shchennikova@yandex.ruКочиеваЕ. З.
Russian Federation

Институт биоинженерии

shchennikova@yandex.ruЩенниковаА. В.
Russian Federation

Институт биоинженерии

shchennikova@yandex.ruФедеральный исследовательский центр Фундаментальные основы биотехнологии Российской академии наукФедеральный научный центр “Кабардино-Балкарский научный центр Российской академии наук”Федеральный исследовательский центр Фундаментальные основы биотехнологии Российской академии наук150520247132682791610202416102024Copyright ©; 2024, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2024, Российская академия наук2024Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://journals.rcsi.science/0015-3303/article/view/266495

Циркадная система растений как результат адаптационной эволюции тесно связана с чувствительностью их к фотопериоду. Вид Zea mays L. исходно принадлежит к короткодневным, при этом современные культивируемые образцы кукурузы считаются нейтральными по отношению к фотопериоду. В работе проанализировано воздействие смены режима длинного дня на ультракороткий день и длинную ночь на уровень транскриптов ключевых генов циркадного ритма (GIGZ1a, GIGZ1b), фотосистемы I (psaA), фотосистемы II (psbA) и биосинтеза каротиноидов (ZmPSY1, ZmPSY2, ZmLCYE, ORANGE-GREEN) в листьях двух средне-позднеспелых инбредных линий кукурузы (Л-5580-1 и Л-5739), сходных по морфофизиологическим характеристикам. В тех же листьях определено содержание хлорофиллов и каротиноидов. Обнаружено, что исследуемые линии существенно различаются по динамике изменения уровня транскриптов генов и содержания пигментов в ответ на смену фотопериода. Уровень транскриптов GIGZ1a и GIGZ1b у обеих линий возрастает спустя 1 ч после завершения ультракороткого дня и далее характеризуется ростом или падением в зависимости от линии. Экспрессия генов фотосистемы psaA и psbA различается между линиями, как по уровню, так и по динамике ответа на смену фотопериода. Активность генов каротиногенеза ZmPSY1, ZmPSY2, ZmLCYE и ORANGE-GREEN повышается у обеих линий при смене дня ночью (кроме ZmPSY2 у Л-5580-1) и снижается в разной степени в зависимости от линии к завершению ночного периода. Содержание пигментов спустя 1 ч после смены режима растет у Л-5580-1 и не меняется у Л-5739, а к концу ночи снижается у обеих линий. Полученные данные свидетельствуют о сохранении циркадного ритма у Л-5580-1 и повышенной адаптивности Л-5739 и могут быть использованы для поиска доноров признака высокой адаптивности к изменению фотопериода среди образцов кукурузы.

Zea mays L.биосинтез каротиноидовгены фотосистем I и IIкукурузафотопериодциркадные часыэкспрессия геновРоссийский научный фондRussian Science Foundation21-16-00008Министерство науки и высшего образования Российской ФедерацииMinistry of Science and Higher Education of the Russian FederationHut R.A., Beersma D.G. Evolution of time-keeping mechanisms: early emergence and adaptation to photoperiod // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 2011. V. 366. P. 2141. https://doi.org/10.1098/rstb.2010.0409Bendix C., Marshall C.M., Harmon F.G. Circadian clock genes universally control key agricultural traits // Mol. Plant. 2015. V. 8. P. 1135. https://doi.org/10.1016/j.molp.2015.03.003Miller T.A., Muslin E.H., Dorweiler J.E. A maize CONSTANS-like gene, conz1, exhibits distinct diurnal expression patterns in varied photoperiods // Planta. 2008. V. 227. P. 1377. https://doi.org/1007/s00425-008-0709-1Harmer S.L., Hogenesch J.B., Straume M., Chang H.S., Han B., Zhu T., Wang X., Kreps J.A., Kay S.A. Orchestrated transcription of key pathways in Arabidopsis by the circadian clock // Sci. 2000. V. 290. P. 2110. https://doi.org/10.1126/science.290.5499.2110Mishra P., Panigrahi K.C. GIGANTEA – an emerging story // Front. Plant Sci. 2015. V. 6 P. 8. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00008Ronald J., McCarthy K., Davis S.J. GIGANTEA integrates photoperiodic and temperature signals to time when growth occurs // Mol. Plant. 2020. V. 13. P. 357. https://doi.org/10.1016/j.molp.2020.02.008Ke Q., Kim H.S., Wang Z., Ji C.Y., Jeong J.C., Lee H.S., Choi Y.-I., Xu B., Deng X., Yun D.-J., Kwak S.S. Down regulation of GIGANTEA like genes increases plant growth and salt stress tolerance in poplar // Plant Biotech. J. 2017. V. 15. P. 331. https://doi.org/10.1111/pbi.12628Siemiatkowska B., Chiara M., Badiger B.G., Riboni M., D’Avila F., Braga D., Salem M.A.A., Martignago D., Colanero S., Galbiati M., Giavalisco P., Tonelli C., Juenger T.E., Conti L. GIGANTEA is a negative regulator of abscisic acid transcriptional responses and sensitivity in Arabidopsis // Plant Cell Physiol. 2022. V. 63. P. 1285. https://doi.org/10.1093/pcp/pcac102Baek D., Kim W.Y., Cha J.Y., Park H.J., Shin G., Park J., Lim C.J., Chun H.J., Li N., Kim D.H., Lee S.Y., Pardo J.M., Kim M.C., Yun D.J. The GIGANTEA-ENHANCED EM LEVEL complex enhances drought tolerance via regulation of abscisic acid synthesis // Plant Physiol. 2020. V. 184. P. 443. https://doi.org/10.1104/pp.20.00779Alp F.N., Arikan B., Ozfidan-Konakci C., Balci M., Yildiztugay E., Cavusoglu H. Multiwalled carbon nanotubes alter the PSII photochemistry, photosystem-related gene expressions, and chloroplastic antioxidant system in Zea mays under copper toxicity // J. Agric. Food Chem. 2022. V. 70. P. 11154. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.2c02608Steiner S., Dietzel L., Schröter Y., Fey V., Wagner R., Pfannschmidt T. The role of phosphorylation in redox regulation of photosynthesis genes psaA and psbA during photosynthetic acclimation of mustard // Mol. Plant. 2009. V. 2. P. 416. https://doi.org/10.1093/mp/ssp007Li J., Lu Y., Chen H., Wang L., Wang S., Guo X., Cheng X. Effect of photoperiod on vitamin E and carotenoid biosynthesis in mung bean (Vigna radiata) sprouts // Food Chem. 2021. V. 358: 129915. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.129915Khajepour F., Hosseini S.A., Nasrabadi R.G., Markou G. Effect of light intensity and photoperiod on growth and biochemical composition of a local isolate of Nostoc calcicola // Appl. Biochem. Biotech. 2015. V. 176. P. 2279. https://doi.org/ 10.1007/s12010-015-1717-9Lefsrud M.G., Kopsell D.A., Augé R.M., Both A.J. Biomass production and pigment accumulation in kale grown under increasing photoperiods // HortSci. 2006. V. 41. P. 603. https://doi.org/ 10.3389/fpls.2023.1190945Simkin A.J., Kapoor L., Doss C.G.P., Hofmann T.A., Lawson T., Ramamoorthy S. The role of photosynthesis related pigments in light harvesting, photoprotection and enhancement of photosynthetic yield in planta // Photosynth. Res. 2022. V. 152. P. 23. https://doi.org/10.1007/s11120-021-00892-6Nambara E., Marion-Poll A. Abscisic acid biosynthesis and catabolism // Annu. Rev. Plant Biol. 2005. V. 56. P. 165. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.56.032604.144046Rosas-Saavedra C., Stange C. Biosynthesis of carotenoids in plants: enzymes and color // Subcell. Biochem. 2016. V. 79. P. 35. https://doi.org/10.1007/978-3-319-39126-7_2Dhar M.K., Mishra S., Bhat A., Chib S., Kaul S. Plant carotenoid cleavage oxygenases: structure-function relationships and role in development and metabolism // Brief. Funct. Genomics. 2020. V. 19. P. 1. https://doi.org/10.1093/bfgp/elz037Hayes K.R., Beatty M., Meng X., Simmons C.R., Habben J.E., Danilevskaya O.N. Maize global transcriptomics reveals pervasive leaf diurnal rhythms but rhythms in developing ears are largely limited to the core oscillator // PLoS One. 2020. V. 5 P. e12887. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0012887Khan S., Rowe S.C., Harmon F.G. Coordination of the maize transcriptome by a conserved circadian clock // BMC Plant Biol. 2010. V. 10: 126. https://doi.org/10.1186/1471-2229-10-126Matsuoka Y., Vigouroux Y., Goodman M.M., Sanchez G.J., Buckler E., Doebley J. A single domestication for maize shown by multilocus microsatellite genotyping // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. V. 99. P. 6080. https://doi.org/10.1073/pnas.052125199Chen Q., Zhong H., Fan X.W., Li Y.Z. An insight into the sensitivity of maize to photoperiod changes under controlled conditions // Plant Cell Environ. 2015. V. 38. P. 1479. https://doi.org/10.1111/pce.12361Bendix C., Mendoza J.M., Stanley D.N., Meeley R., Harmon F.G. The circadian clock-associated gene gigantea1 affects maize developmental transitions // Plant Cell Environ. 2013. V. 36. P. 1379. https://doi.org/10.1111/pce.12067Li Z., Gao F., Liu Y., Abou-Elwafa S.F., Qi J., Pan H., Hu X., Ren Z., Zeng H., Liu Z., Zhang D., Xi Z., Liu T., Chen Y., Su H., Xiong S., Ku L. ZmGI2 regulates flowering time through multiple flower development pathways in maize // Plant Sci. 2023. V. 332: 111701. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2023.111701Cazzonelli C.I., Pogson B.J. Source to sink: regulation of carotenoid biosynthesis in plants // Trends Plant Sci. 2010. V. 15. P. 266. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2010.02.003Gallagher C.E., Matthews P.D., Li F., Wurtzel E.T. Gene duplication in the carotenoid biosynthetic pathway preceded evolution of the grasses (Poaceae) // Plant Physiol. 2004. V. 135. P. 1776. https://doi.org/10.1104/pp.104.039818Li F., Vallabhaneni R., Wurtzel E.T. PSY3, a new member of the phytoene synthase gene family conserved in the Poaceae and regulator of abiotic stress-induced root Carotenogenesis // Plant Physiol. 2008. V. 146. P. 1333. https://doi.org/10.1104/pp.107.111120Li F., Vallabhaneni R., Yu J., Rocheford T., Wurtzel E.T. The maize phytoene synthase gene family: overlapping roles for carotenogenesis in endosperm, photomorphogenesis, and thermal stress tolerance // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 1334. https://doi.org/10.1104/pp.108.122119Welsch R., Zhou X., Koschmieder J., Schlossarek T., Yuan H., Sun T., Li L. Characterization of cauliflower OR mutant variants // Front. Plant Sci. 2020. V. 10. Р. 1. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.01716,Kim S.-E., Lee C.-J., Park S.-U., Lim Y.-H., Park W.S., Kim H.-J., Ahn M.J., Kwak S.S., Kim H.S. Overexpression of the golden SNP-carrying orange gene enhances carotenoid accumulation and heat stress tolerance in sweetpotato plants // Antioxidants. 2021. V. 10: 51. https://doi.org/10.3390/antiox10010051Yazdani M., Croen M.G., Fish T.L., Thannhauser T.W., Ahner B.A. Overexpression of native ORANGE (OR) and OR mutant protein in Chlamydomonas reinhardtii enhances carotenoid and ABA accumulation and increases resistance to abiotic stress // Metab. Eng. 2021. V. 68. P. 94. https://doi.org/10.1016/j.ymben.2021.09.006Lopez A.B., Van Eck J., Conlin B.J., Paolillo D.J., O’Neill J., Li L. Effect of the cauliflower Or transgene on carotenoid accumulation and chromoplast formation in transgenic potato tubers // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 213. https://doi.org/10.1093/jxb/erm299Berman J., Zorrilla-López U., Medina V., Farré G., Sandmann G., Capell T., Christou P., Zhu C. The Arabidopsis ORANGE (AtOR) gene promotes carotenoid accumulation in transgenic corn hybrids derived from parental lines with limited carotenoid pools // Plant Cell Rep. 2017. V. 36. P. 933. https://doi.org/10.1007/s00299-017-2126-zZunjare R.U., Hossain F., Muthusamy V., Baveja A., Chauhan H.S., Bhat J.S., Thirunavukkarasu N., Saha S., Gupta H.S. Development of biofortified maize hybrids through marker-assisted stacking of β-Carotene Hydroxylase, Lycopene-ε-Cyclase and Opaque2 genes // Front. Plant Sci. 2018. V. 9: 178. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00178Efremov G.I., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential regulation of phytoene synthase PSY1 during fruit carotenogenesis in cultivated and wild tomato species (Solanum section Lycopersicon) // Plants. 2020. V. 9: 1169. https://doi.org/10.3390/plants9091169Li J., Lu Y., Chen H., Wang L., Wang S., Guo X., Cheng X. Effect of photoperiod on vitamin E and carotenoid biosynthesis in mung bean (Vigna radiata) sprouts // Food Chem. 2021. V. 358: 129915. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.129915Kayanja G.E., Ibrahim I.M., Puthiyaveetil S. Regulation of Phaeodactylum plastid gene transcription by redox, light, and circadian signals // Photosynth. Res. 2021. V. 147. P. 317. https://doi.org/10.1007/s11120-020-00811-1Sun T.H., Liu C.Q., Hui Y.Y., Wu W.K., Zhou Z.G., Lu S. Coordinated regulation of gene expression for carotenoid metabolism in Chlamydomonas reinhardtii // J. Integr. Plant Biol. 2010. V. 52. P. 868. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2010.00993.xPupillo P., Sparla F., Melandri B.A, Trost P. The circadian night depression of photosynthesis analyzed in a herb, Pulmonaria vallarsae. Day/night quantitative relationships // Photosynth. Res. 2022. V. 154. P. 143. https://doi.org/10.1007/s11120-022-00956-1Vedalankar P., Tripathy B.C. Evolution of light-independent protochlorophyllide oxidoreductase // Protoplasma. 2019. V. 256. P. 293. https://doi.org/10.1007/s00709-018-1317-y