Advances in Chemical PhysicsAdvances in Chemical PhysicsФизиология растений0015-33033034-624XThe Russian Academy of Sciences26188310.31857/S0015330324020043OBUMQAЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleАльфа- и бета-экспансины, экспрессирующиеся в различных зонах растущего корня кукурузы1Альфа- и бета-экспансины, экспрессирующиеся в различных зонах растущего корня кукурузы1ГоршковаТ. А.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruШиловаН. В.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruКозловаЛ. В.
Russian Federation

Лаборатория механики и гражданской инженерии, Университет Монпелье, Национальный центр научных исследований

gorshkova@kibb.knc.ruГоршковО. В.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruНазиповаА. Р.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruАгълямоваА. Р.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruПоляковаС. М.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruНокельА. Ю.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruГоловченкоВ. В.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruМикшинаП. В.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruПатоваО. А.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruБовинН. В.
Russian Federation
gorshkova@kibb.knc.ruКазанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наукУниверситет Монпелье, Национальный центр научных исследованийИнститут физиологии Федерального исследовательского центра Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наукГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук150320247121661801608202416082024Copyright ©; 2024, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2024, Российская академия наук2024Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://journals.rcsi.science/0015-3303/article/view/261883

Экспансины – низкомелекулярные белки, играющие ключевую роль в модификации структуры клеточной стенки в ходе различных физиологических процессов, в частности роста клеток растяжением. Экспансины кодируются большим мультигенным семейством и подразделяются на четыре подсемейства, основными из которых являются альфа- и бета-экспансины; последние получили особое развитие у злаков. Считается, что экспансины модифицируют взаимодействия целлюлозы с ксилоглюканом (альфа-экспансины) или с арабиноксиланом (бета-экспансины). При этом экспансины не обладают каталитической активностью, конкретный механизм их действия неясен, непонятно физиологическое значение столь большого разнообразия изоформ. Для изучения характера экспрессии отдельных экспансинов мы провели транскриптомный анализ всех идентифицированных в геноме кукурузы генов экспансинов, используя удобную модельную систему – зоны растущего первичного корня кукурузы, различающиеся по стадии развития клеток и составу их клеточных стенок. Из 91 гена экспансинов кукурузы в корне экспрессировались 67, причем для большинства генов экспансинов был характерен узкий диапазон зон с максимальным уровнем транскриптов. С применением сконструированного гликоэррея, содержащего 183 полисахарида из клеточных стенок растений различных видов, показано, что рекомбинантные экспансины AtEXPA1 и AtEXPB1 способны связываться с арабиногалактанами и рамногалактуронанами I и рядом других полисахаридов клеточных стенок, что расширяет список их потенциальных углеводных мишеней. Продемонстрированы различия в специфичности взаимодействия альфа- и бета-экспансинов с различными полисахаридами, как в количественном, так и в качественном отношении. Выдвинута гипотеза, что многочисленность экспансинов в одном растительном организме и тонкая регуляция их экспрессии объясняются, по крайней мере отчасти, спецификой связывания индивидуальных экспансинов с конкретными полисахаридами клеточной стенки.

Zea maysгликоэррейклеточная стенкакореньполисахаридытранскриптомикаэкспансиныРоссийский научный фондRussian Science Foundation20-64-47036Российский научный фондRussian Science Foundation20-63-47110ФИЦ КазНЦ РАНFRC KazSC RASCosgrove D.J. Building an extensible cell wall // Plant Physiol. 2022. V. 189. P. 1246. https://doi: 10.1093/plphys/kiac184Pien S., Wyrzykowska J., McQueen-Mason S., Smart C., Fleming A. Local expression of expansin induces the entire process of leaf development and modifies leaf shape // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001. V. 98. P. 11812. https://doi.org/10.1073/pnas.191380498Cho H.T., Cosgrove D.J. Regulation of root hair initiation and expansin gene expression in Arabidopsis // Plant Cell. 2002. V. 14. P. 3237. https://doi.org/10.1105/tpc.006437Samalova M., Gahurova E., Hejatko J. Expansin-mediated developmental and adaptive responses: A matter of cell wall biomechanics? // Quant. Plant Biol. 2022. V. 3. P. e11. https://doi.org/10.1017/qpb.2022.6McQueen-Mason S., Cosgrove D.J. Disruption of hydrogen bonding between plant cell wall polymers by proteins that induce wall extension // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994. V. 91. P. 6574. https://doi.org/10.1073/pnas.91.14.6574Kende H., Bradford K., Brummell D., Cho H.T., Cosgrove D.J., Fleming A., Gehring C., Lee Y., Queen-Mason S., Rose J., Voesenek L.A. Nomenclature for members of the expansin superfamily of genes and proteins // Plant Mol. Biol. 2004. V. 55. P. 311. https://doi.org/10.1007/s11103-004-0158-6Sampedro J., Cosgrove D.J. The expansin superfamily // Genome Biol. 2005. V. 6. P. 1. https://doi.org/10.1186/gb-2005-6-12-242Sampedro J., Guttman M., Li L.C., Cosgrove D.J. Evolutionary divergence of β-expansin structure and function in grasses parallels emergence of distinctive primary cell wall traits // Plant J. 2015. V. 81. P. 108. https://doi.org/10.1111/tpj.12715.Li L.C., Bedinger P.A., Volk C., Jones A.D., Cosgrove D.J. Purification and characterization of four beta-expansins (Zea m 1 isoforms) from maize pollen // Plant Physiol. 2003. V. 132. P. 2073. https://doi.org/10.1104/pp.103.020024McQueen-Mason S., Durachko D.M., Cosgrove D.J. Two endogenous proteins that induce cell wall extension in plants // Plant Cell. 1992. V. 4. P. 1425. https://doi.org/10.1105/tpc.4.11.1425Park Y.B., Cosgrove D.J. A revised architecture of primary cell walls based on biomechanical changes induced by substrate-specific endoglucanases // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 1933. https://doi.org/10.1104/pp.111.192880Whitney S.E., Gidley M.J., McQueen-Mason S.J. Probing expansin action using cellulose/hemicellulose composites // Plant J. 2000. V. 22. P. 327. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2000.00742.xWang T., Chen Y., Tabuchi A., Cosgrove D.J., Hong M. The target of β-expansin EXPB1 in maize cell walls from binding and solid-state NMR studies // Plant Physiol. 2016. V. 172. P. 2107. https://doi.org/10.1104/pp.16.01311Иванов В.Б. Клеточные основы роста растений. Москва: Наука, 1974. 222 с.Kozlova L.V., Nazipova A.R., Gorshkov O.V., Petrova A.A., Gorshkova T.A. Elongating maize root: zone-specific combinations of polysaccharides from type I and type II primary cell walls // Sci. Rep. 2020. V. 10. P. 10956. https://doi.org/10.1038/s41598-020-67782-0Petrova A., Gorshkova T., Kozlova L. Gradients of cell wall nano-mechanical properties along and across elongating primary roots of maize // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 1764. https://doi.org/10.1093/jxb/eraa561Nazipova A., Gorshkov O., Eneyskaya E., Petrova N., Kulminskaya A., Gorshkova T., Kozlova L. Forgotten actors: Glycoside hydrolases during elongation growth of maize primary root // Front. Plant Sci. 2022. V. 12. P. 802424. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.802424Nikiforova А.V., Golovchenko V.V., Mikshina P.V., Patova О.А., Gorshkova Т.А., Bovin N.V., Shilova N.V. Plant polysaccharide array for studying carbohydrate-binding proteins // Biochemistry (Moscow). 2022. V. 87. P. 890. https://doi.org/10.1134/S0006297922090036Kozlova L.V., Ageeva M.V., Ibragimova N.N., Gorshkova T.A. Arrangement of mixed-linkage glucan and glucuronoarabinoxylan in the cell walls of growing maize roots // Ann. Bot. (Oxford, U. K.). 2014. V. 114. P. 1135. https://doi.org/10.1093/aob/mcu125Bolser D., Staines D.M., Pritchard E., Kersey P. Ensembl plants: integrating tools for visualizing, mining, and analyzing plant genomics data // Plant bioinformatics: Methods and protocols. 2016. V. 1374. P. 115. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-3167-5_6El-Gebali S., Mistry J., Bateman A., Eddy S.R., Luciani A., Potter S.C., Qureshi M., Richardson L.J., Salazar G.A., Smart A., Sonnhammer E.L.L., Hirsh L., Paladin L., Piovesan D., Tosatto S.C.E. The Pfam protein families database in 2019 // Nucleic Acids Res. 2019. V. 47. P. D427. https://doi.org/10.1093/nar/gky995Cosgrove D.J. Plant expansins: diversity and interactions with plant cell walls // Curr. Opin. Plant Biol. 2015. V. 25. P. 162. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2015.05.014Goodstein D.M., Shu S., Howson R., Neupane R., Hayes R.D., Fazo J., Mitros T., Dirks W., Hellsten U., Putnam N., Rokhsar D.S. Phytozome: a comparative platform for green plant genomics // Nucleic Acids Res. 2012. V. 40. P. D1178. https://doi.org/10.1093/nar/gkr944Madeira F., Park Y.M., Lee J., Buso N., Gur T., Madhusoodanan N., Basutkar P., Tivey A.R.N., Potter S.C., Finn R.D., Lopez R. The EMBL-EBI search and sequence analysis tools APIs in 2019 // Nucleic Acids Res. 2019. V. 47. P. W636. https://doi.org/10.1093/nar/gkz268Nguyen L.T., Schmidt H.A., Von Haeseler A., Minh B.Q. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies // Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300Kalyaanamoorthy S., Min B.Q., Wong T.K., Von Haeseler A., Jermiin L.S. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 587. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285Minh B.Q., Nguyen M.A.T., Von Haeseler A. Ultrafast approximation for phylogenetic bootstrap // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 1188. https://doi.org/10.1093/molbev/mst024Letunic I., Bork P. Interactive tree of life (iTOL) v5: an online tool for phylogenetic tree display and annotation // Nucleic Acids Res. 2021. V. 49. P. W293. https://doi.org/10.1093/nar/gkab301Kim D., Landmead B., Salzberg S.L. HISAT: a fast spliced aligner with low memory requirements // Nat. Methods. 2015. V. 12. P. 357. https://doi.org/10.1038/Nmeth.3317Pertea M., Kim D., Pertea G.M., Leek J.T., Salzberg S.L. Transcript-level expression analysis of RNA-seq experiments with HISAT, StringTie and Ballgown // Nat. Protoc. 2016. V. 11. P. 1650. https://doi.org/10.1038/nprot.2016.095Love M.I., Huber W., Anders S. Moderated estimation of fold change and dispersion for RNA-seq data with DESeq2 // Genome Biol. 2014. V. 15. P. 550. https://doi.org/10.1186/s13059-014-0550-8Su Z.Q., Labaj P.P., Li S., Thierry-Mieg J., Thierry-Mieg D., Shi W., Wang C., Schroth G.P., Setterquist R.A., Thompson J.F., Jones W.D., Xiao W., Xu W., Jensen R.V., Kelly R. et al. A comprehensive assessment of RNA-seq accuracy, reproducibility and information content by the sequencing quality control consortium // Nat. Biotech. 2014. V. 32. P. 903. https://doi.org/10.1038/nbt.2957Choi D., Cho H.T., Lee Y. Expansins: expanding importance in plant growth and development // Physiol. Plant. 2006. V. 126. P. 511. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00612.xYennawar N.H., Li L.C., Dudzinski D.M., Tabuchi A., Cosgrove D.J. Crystal structure and activities of EXPB1 (Zea m 1), a beta-expansin and group-1 pollen allergen from maize // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006. V. 103. P. 14664. https://doi.org/10.1073/pnas.0605979103Nie S.-P., Wang C., Cui S.W., Wang Q., Xie M.-Y., Phillips G.O. A further amendment to the classical core structure of gum arabic (Acacia senegal) // Food Hydrocolloids. 2013. V. 31. P. 42. https://doi.org/10.1016/j.foodhyd.2012.09.014Golovchenko V.V., Khlopin V.A., Patova O.A., Feltsinger L.S., Bilan M.I., Dmitrenok A.S., Shashkov A.S. Pectin from leaves of birch (Betula pendula Roth.): Results of NMR experiments and hypothesis of the RG-I structure // Carbohydr. Polym. 2022. V. 284. P. 119186. https://doi.org/10.1016/j.carbpol.2022.119186Park Y.B., Cosgrove D.J. Changes in cell wall biomechanical properties in the xyloglucan-deficient xxt1/xxt2 mutant of Arabidopsis // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 465. https://doi.org/10.1104/pp.111.189779Sørensen I., Pedersen H.L., Willats W.G. An array of possibilities for pectin // Carbohydr. Res. 2009. V. 344. P. 1872. https://doi.org/10.1016/j.carres.2008.12.008Ruprecht C., Bartetzko M.P., Senf D., Dallabernadina P., Boos I., Andersen M.C.F., Kotake T., Knox J.P., Hahn M.G., Clausen M.H., Pfrengle F. A synthetic glycan microarray enables epitope mapping of plant cell wall glycan-directed antibodies // Plant Physiol. 2017. V. 175. P. 1094. https://doi.org/10.1104/pp.17.00737Blixt O., Head S., Mondala T., Scanlan C., Huflejt M.E., Alvarez R., Bryan M.C., Fazio F., Calarese D., Stevens J., Razi N., Stevens D.J., Skehel J.J., van Die I., Burton D.R. Printed covalent glycan array for ligand profiling of diverse glycan binding proteins // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004. V. 101. P. 17033. https://doi.org/10.1073/pnas.0407902101Moller I., Marcus S.E., Haeger A., Verhertbruggen Y., Verhoef R., Schols H., Ulvskov P., Mikkelsen J.D., Knox J.P., Willats W. High-throughput screening of monoclonal antibodies against plant cell wall glycans by hierarchical clustering of their carbohydrate microarray binding profiles // Glycoconjugate J. 2008. V. 25. P. 37. https://doi.org/10.1007/s10719-007-9059-7Wang T., Park Y.B., Caporini M.A., Rosay M., Zhong L., Cosgrove D.J., Hong M. Sensitivity-enhanced solid-state NMR detection of expansin’s target in plant cell walls // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013. V. 110. P. 16444. https://doi.org/10.1073/pnas.131629011Georgelis N., Tabuchi A., Nikolaidis N., Cosgrove D.J. Structure-function analysis of the bacterial expansin EXLX1 // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 16814. https://doi.org/10.1074/jbc.M111.225037Mateluna P., Valenzuela-Riffo F., Morales-Quintana L., Herrera R., Ramos P. Transcriptional and computational study of expansins differentially expressed in the response to inclination in radiata pine // Plant Physiol. Biochem. 2017. V. 115. P. 12. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2017.03.005Valenzuela-Riffo F., Gaete-Eastman C., Stappung Y., Lizana R., Herrera R., Moya-Leon M. A., Morales-Quintana L. Comparative in silico study of the differences in the structure and ligand interaction properties of three alpha-expansin proteins from Fragaria chiloensis fruit // J. Biomol. Struct. Dyn. 2020. V. 37. P. 3245. https://doi.org/10.1080/07391102.2018.1517610Marcon C., Malik W.A., Walley J.W., Shen Z., Paschold A., Smith L.G., Piepho H.P., Briggs S.P., Hochholdinger F. A high-resolution tissue-specific proteome and phosphoproteome atlas of maize primary roots reveals functional gradients along the root axes // Plant Physiol. 2015. V. 168. P. 233. https://doi.org/10.1104/pp.15.00138Stelpflug S.C., Sekhon R.S., Vaillancourt B., Hirsch C.N., Buell C.R., de Leon N., Kaeppler S.M. An expanded maize gene expression atlas based on RNA sequencing and its use to explore root development // Plant Gen. 2016. V. 9. P. plantgenome2015.04.0025. https://doi.org/10.3835/plantgenome2015.04.0025Carpita N.C. Structure and biogenesis of the cell walls of grasses // Annu. Rev. Plant Biol. 1996. V. 47. P. 445. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.47.1.445Samalova M., Melnikava A., Elsayad K., Peaucelle A., Gahurova E., Gumulec J., Spyroglou I., Zemlyanskaya E.V., Ubogoeva E.V., Balkova D., Demko M., Blavet N., Alexiou P., Benes V., Mouille G. et al. Hormone-regulated expansins: expression, localization, and cell wall biomechanics in Arabidopsis root growth // Plant Physiol. 2023. V. 19. P. kiad228. https://doi: 10.1093/plphys/kiad228