АННОТАЦИЯ НОВОГО НИЗКОПОРОГОВОГО ПОТЕНЦИАЛЗАВИСИМОГО КАЛЬЦИЕВОГО КАНАЛА ТРИХОПЛАКСА Trichoplax adhaerens (ТИП Placozoa)

Обложка
  • Авторы: Кузнецов А.В1,2, Карташов Л.Е3
  • Учреждения:
    1. Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН»
    2. Институт радиоэлектроники и информационной безопасности Севастопольского государственного университета
    3. Кафедра приборных систем и автоматизации технологических процессов Севастопольского государственного университета
  • Выпуск: Том 69, № 1 (2024)
  • Страницы: 32-52
  • Раздел: Молекулярная биофизика
  • URL: https://journals.rcsi.science/0006-3029/article/view/257122
  • DOI: https://doi.org/10.31857/S0006302924010043
  • EDN: https://elibrary.ru/RHWLPC
  • ID: 257122

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Изучение потенциалзависимых кальциевых каналов проливает свет на формирование систем, ответственных за сопряжение сенсоров и актуаторов в живой клетке. На основании данных по потенциалчувствительному кальциевому каналу TCav3 (2063 аминокислотных остатка) из клеток Trichoplax adhaerens идентифицированы гомолог длиной 2090 аминокислотных остатков в скаффолде Trichoplax sp. Н2 и неполный полипептид длиной 1510 аминокислотных остатков в скаффолде Trichoplax adhaerens. Последний гипотетический белок аннотирован как Cav3-канал. Для всех трех белков найден EEDD селективный фильтр и реконструирована коровая структура кальциевого канала, состоящая из 24 трансмембранных α-спиралей. Тем не менее исследуемые белки отличаются цитоплазматическими доменами, что свидетельствует о различной специализации Cav3-каналов при проведении сигнала внутрь клетки. Так, часть AID-мотива (alphainteracting domain) и прилежащего сенсора потенциала из аннотированного канала имеют гомологии в 25 видах костистых рыб, а соответствующая область из обоих других каналов в 41 виде костистых рыб и в 4 видах змей. Существенно, что ниже от AID-мотива костистых рыб, как и у трихоплакса, обнаружена высококонсервативная петля IIS1-S2 с последовательностью IEHHNQP, в то время как у змей найдена гомологичная последовательность IEHHEQP, отличающаяся отрицательным остатком глутаминовой кислоты, который также присутствует в соответствующих белках крысы и человека. На основании анализа первичных транскриптов и зрелых полипептидов предполагается модульный механизм эволюции Cav3-каналов путем вставок и объединения белковых доменов, выполняющих разнообразные регуляторные функции.

Об авторах

А. В Кузнецов

Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН»; Институт радиоэлектроники и информационной безопасности Севастопольского государственного университета

Email: kuznet@ibss-ras.ru
просп. Нахимова, 2, Севастополь, 299011, Россия; Университетская ул., 33, Севастополь, 299053, Россия

Л. Е Карташов

Кафедра приборных систем и автоматизации технологических процессов Севастопольского государственного университета

ул. Гоголя, 12-14, Севастополь, 299007, Россия

Список литературы

  1. Schulze F. E. Trichoplax adhaerens, nov. gen., nov.spec. Zool. Anzeiger, 6, 92–97 (1883).
  2. Schulze F. E. Uber Trichoplax adhaerens. Physik Abh. Kgl. Akad. Wiss. (Berlin), 1, 1–23 (1891).
  3. Srivastava M., Begovic E., Chapman J., Putnam N. H.,Hellsten U., Kawashima T., Kuo A., Mitros T., Salamov A., Carpenter M. L., Signorovitch A. Y., Moreno M. A.,Kamm K., Grimwood J., Schmutz J., Shapiro H.,Grigoriev I. V., Buss L. W., Schierwater B.,Dellaporta S. L., and Rokhsar D. S. The Trichoplax genome and the nature of placozoans. Nature, 454 (7207), 955–960 (2008). doi: 10.1038/nature07191
  4. Dellaporta S. L., Xu A., Sagasser S., Jakob W., Moreno M. A., Buss L. W., and Schierwater B. Mitochondrial genome of Trichoplax adhaerens supports placozoa as the basal lower metazoan phylum. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103 (23), 8751–8756 (2006).doi: 10.1073/pnas.0602076103
  5. Signorovitch A. Y., Buss L. W., and Dellaporta S. L. Comparative genomics of large mitochondria in placozoans. PLoS Genet., 3 (1), e13 (2007). doi: 10.1371/journal.pgen.0030013
  6. Senatore A., Raiss H., and Le P. Physiology and Evolution of Voltage-Gated Calcium Channels in Early Diverging Animal Phyla: Cnidaria, Placozoa, Porifera and Ctenophora. Front. Physiol., 7, 481 (2016). doi: 10.3389/fphys.2016.00481
  7. Ertel E. A., Campbell K. P., Harpold M. M., Hofmann F., Mori Y., Perez-Reyes E., Schwartz A.,Snutch T. P., Tanabe T., Birnbaumer L., Tsien R. W., and Catterall W. A. Nomenclature of voltage-gated calcium channels. Neuron, 25 (3), 533–535 (2000). doi: 10.1016/s0896-6273(00)81057-0
  8. Rang H. P., Ritter J. M., Flower R. J., and Henderson G. Rang & Dale's Pharmacology, 8th Edition (Churchill Livingstone, 2014).
  9. Smith C. L., Abdallah S., Wong Y. Y., Le P., Harracksingh A. N., Artinian L., Tamvacakis A. N., Rehder V., Reese T. S., and Senatore A. Evolutionary insights into T-type Ca2+ channel structure, function, and ion selectivity from the Trichoplax adhaerens homologue. J. Gen. Physiol., 149 (4), 483–510 (2017). doi: 10.1085/jgp.201611683
  10. Strong M., Chandy K. G., and Gutman G. A. Molecular evolution of voltage-sensitive ion channel genes: on the origins of electrical excitability. Mol. Biol. & Evolution, 10 (1), 221–242 (1993). doi: 10.1093/oxfordjournals. molbev.a039986
  11. Ishibashi K., Suzuki M., and Imai M.. Molecular Cloning of a Novel Form (Two-Repeat) Protein Related to Voltage-Gated Sodium and Calcium Channels. Biochem. Biophys. Res. Commun., 270 (2), 370–376 (2000). doi: 10.1006/bbrc.2000.2435
  12. Rahman T., Cai X., Brailoiu G. C., Abood M. E., Brailoiu E., and Patel S. Two-pore channels provide insight into the evolution of voltage-gated Ca2+ and Na+ channels. Science Signaling, 7 (352), ra109 (2014). doi: 10.1126/scisignal.2005450
  13. Warnier M., Gackiere F., Roudbaraki M., and Mariot P. Expression and Role of T-type Calcium Channels during Neuroendocrine Differentiation. J. Cell Signal., 1 (2), 113 (2016). doi: 10.4172/2576-1471.1000113
  14. Kapustin Y., Souvorov A., Tatusova T., and Lipman D. Splign: algorithms for computing spliced alignments with identification of paralogs. Biol. Direct, 3 (20), 1–13 (2008). doi: 10.1186/1745-6150-3-20
  15. Stothard P. The Sequence Manipulation Suite: JavaScript Programs for Analyzing and Formatting Protein and DNA Sequences. BioTechniques, 28, 1102–1104 (2000). doi: 10.2144/00286ir01
  16. Kyte J. and Doolittle R. F. A simple method for displaying the hydropathic character of a protein. J. Mol. Biol., 157 (1), 105–132 (1982). doi: 10.1016/0022-2836(82)90515-0
  17. Kelley L. A. and Sternberg M. J. E. Protein structure prediction on the Web: A case study using the Phyre server. Nature Protocols, 4 (3), 363–371 (2009). doi: 10.1038/nprot.2009
  18. Pettersen E. F., Goddard T. D., Huang C. C., Couch G. S., Greenblatt D. M., MUNK E. C., and Ferrin T. E. UCSF Chimera--a Visualization System for Exploratory Research and Analysis. J. Comput. Chem.,25 (13), 1605–1612 (2004). doi: 10.1002/jcc.20084
  19. Kamm K., Osigus H. J., Stadler P. F., DeSalle R., and Schierwater B. Trichoplax genomes reveal profound admixture and suggest stable wild populations without bisexual reproduction. Sci Rep., 8 (1), 11168 (2018). doi: 10.1038/s41598-018-29400-y
  20. Kelley L. A., Mezulis S., Yates C. M., Wass M. N., and Sternberg M. J. The Phyre2 web portal for protein modeling, prediction and analysis. Nature Protocols, 10 (6), 845–858 (2015). doi: 10.1038/nprot.2015.053
  21. Berrou L., Dodier Y., Raybaud A., Tousignant A., Dafi O., Pelletier J. N., and Parent L. The C-terminal Residues in the Alpha-interacting Domain (AID) Helix Anchor CaVβ Subunit Interaction and Modulation of CaV2.3 Channels. J. Biol. Chem., 280 (1), 494–505 (2005). doi: 10.1074/jbc.M410859200
  22. Findeisen F., Campiglio M., Jo H., Abderemane-Ali F., Rumpf C. H., Pope L., Rossen N. D., Flucher B. E., DeGrado W. F., and Minor D. L., Jr. Stapled Voltage- Gated Calcium Channel (CaV) α-Interaction Domain (AID) Peptides Act As Selective Protein-Protein Interaction Inhibitors of CaV Function. ACS Chem. Neurosci., 8 (6), 1313–1326 (2017). DOI: 10.1021/ acschemneuro.6b00454
  23. Cloues R. K., Cibulsky S. M., and Sather W. A. Ion Interactions in the High-Affinity Binding Locus of a Voltage-Gated Ca2+ Channel. J. Gen. Physiol., 116 (4), 569–586 (2000). doi: 10.1085/jgp.116.4.569
  24. Cibulsky S. M. and Sather W. A. The Eeee Locus Is the Sole High-Affinity Ca2+ Binding Structure in the Pore of a Voltage-Gated Ca2+ Channel: Block by Ca2+ Entering from the Intracellular Pore Entrance. J. Gen. Physiol., 116 (3), 349–362 (2000). DOI: 10.1085/ jgp.116.3.349
  25. Catterall W. A. Ion Channel Voltage Sensors: Structure, Function, and Pathophysiology. Neuron, 67 (6), 915–928 (2010). doi: 10.1016/j.neuron.2010.08.021
  26. Jensen M. O., Jogini V., Borhani D. W., Leffler A. E., Dror R. O., Shaw D. E. Mechanism of Voltage Gating in Potassium Channels. Science, 336 (6078), 229–233 (2012). doi: 10.1126/science.1216533
  27. Tuluc P., Yarov-Yarovoy V., Benedetti B., and Flucher B. E. Molecular Interactions in the Voltage Sensor Controlling Gating Properties of CaV Calcium Channels. Structure, 24 (2), 261–271 (2015). doi: 10.1016/j.str.2015.11.011
  28. Basic Neurochemistry: Principles of Molecular, Cellular, and Medical Neurobiology. Ed. by S. Brady, G. Siegel, and R. W. Albers, 8th Edition (Elsevier, 2011). 1120 pages. ISBN-10: 0125468075.
  29. Catterall W. A., Striessnig J., Snutch T. P., and Perez-Reyes E. International Union of Pharmacology. XL. Compendium of Voltage-Gated Ion Channels: Calcium Channels. Pharmacol. Rev., 55 (4), 579–581 (2003). doi: 10.1124/pr.55.4.8
  30. Noda M., Shimizu S., Tanabe T., Takai T., Kayano T., Ikeda T., Takahashi H., Nakayama H., Kanaoka Y., and Minamino N. Primary structure of ElectrophoUNK electricus sodium channel deduced from cDNA sequence. Nature, 312 (5990), 121–127 (1984). doi: 10.1038/312121a0
  31. Akaike N., Kostyuk P. G., and Osipchuk Y. V. Dihydropyridine-sensitive low-threshold calcium channels in isolated rat hypothalamic neurones. J. Physiol. (Lond.) 412, 181–195 (1989). doi: 10.1113/jphysiol. 1989.sp017610
  32. Senatore A., Reese T. S., and Smith C. L. Neuropeptidergic integration of behavior in Trichoplax adhaerens, an animal without synapses. J. Exp. Biol., 220 (18), 3381–3390 (2017). doi: 10.1242/jeb.162396
  33. Enyeart J. J., Mlinar B., and Enyeart J. A. T-type Ca2+ channels are required for adrenocorticotropin-stimulated cortisol production by bovine adrenal zona fasciculata cells. Mol. Endocrinol., 7, 1031–1040 (1993).
  34. Loirand G., Mironneau C., Mironneau J., and Pacaud P. Two types of calcium currents in single smooth muscle cells from rat portal vein. J. Physiol., 412, 333–349 (1989). doi: 10.1113/jphysiol.1989.sp017619
  35. Huguenard J. R. Low-threshold calcium currents in central nervous system neurons. Annu. Rev. Physiol., 58, 329–348 (1996). doi: 10.1146/annurev.ph.58.030196.001553
  36. Catterall W. A. Voltage-gated calcium channels. Cold Spring Harb. Perspect. Biol., 3 (8), a003947 (2011). doi: 10.1101/cshperspect.a003947
  37. Kiyonaka S., Wakamori M., Miki T., Uriu Y., NonakaM., Bito H., Beedle A. M., Mori E., Hara Y., De Waard M., Kanagawa M., Itakura M., Takahashi M., Campbell K. P., and Mori Y. RIM1 confers sustained activity and neurotransmitter vesicle the vesicular SNARE protein synaptobrevin (syb) was dispensable for dockinganchoring to presynaptic Ca2+ channels. Nat Neurosci., 10 (6), 691–701 (2007). doi: 10.1038/nn1904
  38. Smith C. L., Varoqueaux F., Kittelmann M., Azzam R. N., Cooper B., Winters C. A., Eitel M., Fasshauer D., and Reese T. S. Novel cell types, neurosecretory cells, and body plan of the early-diverging metazoan Trichoplax adhaerens. Curr. Biol., 24 (14), 1565–1572 (2014). doi: 10.1016/j.cub.2014.05.046
  39. Yim Y. Y., Zurawski Z., and Hamm H. GPCR Regulation of Secretion. Pharmacol. Ther., 192, 124–140 (2018). doi: 10.1016/j.pharmthera.2018.07.005
  40. Zhang Y., Jiang X., Snutch T. P., and Tao J. Modulation of low-voltage-activated T-type Ca2+ channels. Biochim. Biophys. Acta, 1828 (7), 1550–1559 (2013). doi: 10.1016/j.bbamem.2012.08.032
  41. Кузнецов А. В., Кулешова О. Н., Пронозин А. Ю., Кривенко О. В. и Завьялова О. С. Действие прямоугольных электрических импульсов низкой частоты на трихоплакса (тип Placozoa). Морской биол. журн., 5 (2), 50–66 (2020). doi: 10.21072/mbj.2020.05.2.05
  42. Uversky V. N. Dancing Protein Clouds: The Strange Biology and Chaotic Physics of Intrinsically Disordered Proteins. J. Biol. Chem., 291, 6681–6688 (2016). doi: 10.1074/jbc.R115.685859
  43. Catterall W. A. Structure and regulation of voltage-gated Ca2+ channels. Annu. Rev. Cell Devel. Biol., 16 (16), 521–555 (2000). doi: 10.1146/annurev.cellbio. 16.1.521
  44. Opatowsky Y., Chen C. C., Campbell K. P., and Hirsch J. A. Structural Analysis of the Voltage-Dependent Calcium Channel Beta Subunit Functional Core in Complex with Alpha1 Interaction Domain. Neuron, 42, 387–399 (2004). doi: 10.1016/S0896-6273(04)00250-8
  45. Zhao Y., Huang G., Wu Q., Wu K., Li R., Lei J., Pan X., and Yan N. Cryo-EM structures of apo and antagonist-bound human Cav3.1. Nature, 576, 492–497 (2019). doi: 10.1038/s41586-019-1801-3
  46. Cardozo T. J. and Martinez-Ortiz W. Residue assignment correction to the voltage gated calcium Cav1.1 rabbit alpha 1 subunit PDB entries 3JBR & 5GJV. Cell Rep., 23, 1399–1408 (2018). doi: 10.2210/pdb6BYO/pdb
  47. Wu J. P., Yan Z., Li Z. Q., Zhou Q., and Yan N. Structure of the mammalian voltage-gated calcium channel Cav1.1 complex for ClassII map. Nature, 537, 191–196 (2016). doi: 10.2210/pdb5GJW/pdb
  48. Maki R., Roeder W., Traunecker A., Sidman C., Wabl M., Raschke W., and Tonegawa S. The Role of DNA Rearrangement and Alternative RNA Processing in the Expression of Immunoglobulin Delta Genes. Cell, 1981 24 (2), 353–365. doi: 10.1016/0092-8674(81)90325-1
  49. Schmucker D., Clemens J. C., Shu Huidy, Worby C. A., Xiao Jian, Muda M., Dixon J.E., and Zipursky S. L. Drosophila Dscam Is an Axon Guidance Receptor Exhibiting Extraordinary Molecular Diversity. Cell, 101 (6), 671–684 (2000). doi: 10.1016/S0092-8674(00)80878-8
  50. Leman J. K., Ulmschneider M. B., and Gray J. J. Computational modeling of membrane proteins. Proteins, 83 (1), 1–24 (2015). doi: 10.1002/prot.24703
  51. Martinez-Ortiz W., and Cardozo T. J. An Improved Method for Modeling Voltage-Gated Ion Channels at Atomic Accuracy Applied to Human Cav Channels. Cell Rep., 23 (5), 1399–1408 (2018). doi: 10.1016/j.celrep.2018.04.02452
  52. Sebe-Pedros A., Chomsky E., Pang K., Lara-Astiaso D., Gaiti F., Mukamel Z., Amit .I, Hejnol A., Degnan B. M., and Tanay A. Early metazoan cell type diversity and the evolution of multicellular gene regulation. Nat. Ecol. Evol., 2 (7), 1176–1188 (2018). doi: 10.1038/s41559-018-0575-6

© Российская академия наук, 2024

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах