ВТОРИЧНЫЕ МЕТАБОЛИТЫ И АМИНОКИСЛОТЫ В НЕОКОРТЕКСЕ ДЛИННОХВОСТОГО СУСЛИКА Urocitellus undulatus НА РАЗНЫХ СТАДИЯХ ГИБЕРНАЦИИ
- Авторы: Каранова М.В1, Захарова Н.М1
-
Учреждения:
- Инcтитут биофизики клетки PАН – обоcобленное подpазделение Федеpального иccледовательcкого центpа «Пущинcкий научный центp биологичеcкиx иccледований PАН»
- Выпуск: Том 69, № 1 (2024)
- Страницы: 10-23
- Раздел: Молекулярная биофизика
- URL: https://journals.rcsi.science/0006-3029/article/view/257120
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0006302924010026
- EDN: https://elibrary.ru/RJBJNH
- ID: 257120
Цитировать
Аннотация
Работа является продолжением проведенного авторами исследования изменения пулов аминокислот миокарда сусликов во время зимней спячки. Изучены нейрохимические профили аминокислот и вторичных метаболитов (таурина, фосфосерина и цистеиновой кислоты) в неокортексе суслика на разных стадиях оцепенения: в начале торпора (2–3 суток) и при длительном торпоре (9–10 суток), а также во время кратковременного зимнего пробуждения (зимней активности, эутермии). Во время оцепенения (в его начале и в конце соответственно) наблюдалось скоординированное снижение возбуждающих нейротрансмиттеров (глутамата – на 7 и 14%; аспартата – на 25 и 52%) и увеличение главного ингибитора трансмиссии – гамма-аминомасляной кислоты (на 50 и 67%). Количество аланина, незначительное в летнем неокортексе, в начальной стадии оцепенения и после длительного оцепенения увеличивалось (на 98 и 126% соответственно), свидетельствуя о частичном переключении на анаэробный гликолиз. Уровень названных субстанций во время кратковременной межбаутной эутермии возвращался к контрольному. Поведение участников анаплеротических реакций цикла трикарбоновых кислот, глутамата и аспартата, во время торпора и зимней активности было аналогично их ответам в миокарде, но отличалось количественно. Ответы нейромодуляторов глицина, треонина и лизина отличались радикально в сравнении с их ответами в миокарде. Изменения пулов таурина и фосфосерина не выявлены, но уровень цистеиновой кислоты снижался, по сравнению с летним контролем, от 0.51 ± 0.06 мкмоль/г до 0.07 ± 0.01 мкмоль/г в конце торпора, а во время зимней эутермии увеличивался и становился в 2 раза ниже летнего уровня. Полученные данные показывают, что метаболические пути, в которых участвуют анаплеротические аминокислоты неокортекса, сохраняют, по сравнению с миокардом, бóльшую активность во время зимней спячки, при этом пулы нейромодуляторов, регулирующих процессы торможения, увеличиваются.
Ключевые слова
Об авторах
М. В Каранова
Инcтитут биофизики клетки PАН – обоcобленное подpазделение Федеpального иccледовательcкого центpа «Пущинcкий научный центp биологичеcкиx иccледований PАН»
Email: karanovari@mail.ru
ул. Инcтитутcкая, 3, Пущино Моcковcкой облаcти, 142290, Россия
Н. М Захарова
Инcтитут биофизики клетки PАН – обоcобленное подpазделение Федеpального иccледовательcкого центpа «Пущинcкий научный центp биологичеcкиx иccледований PАН»ул. Инcтитутcкая, 3, Пущино Моcковcкой облаcти, 142290, Россия
Список литературы
- Demin N. N., Shortanova T. H., and Emirbekov E. Z. Neurochemistry of hibernation in mammals (Science, Leningrad, 1988).
- Drew K. L., Buck C. L., Barnes B. M., Christian S. L., Rasley B. T., and Harris M. B. Central nervous system regulation of hibernation: implications for metabolic suppression and ischemia tolerance. Neurochemistry, 102, 1713–1726 (2007). doi: 10.1111/j.14714159.2007.04675.x
- Белоусов А. В. Роль центральной нервной системы в контроле зимней спячки. Успехи физиол. наук, 2, 109–123 (1993).
- Giroud S., Habold C., Nespolo R. F., Mejías C., Terrien J., Logan S. M., Henning R. H., and Storey K. B. The Torpid State: Recent Advances in Metabolic Adaptations and Protective Mechanisms. Front. Physiol., 11, 623665 (2021). doi: 10.3389/fphys.2020.623665
- Fan T. T., Ni J. J., Dong W. C., An L. Z., Xiang Y., and Cao S. Q. Effect of low temperature on profilins and ADFs transcription and actin cytoskeleton reorganization in Arabidopsis et al., Biol. Plant., 59, 793–796 (2015). doi: 10.1007/s10535-015-0546-6
- Mednikova Yu. S., Zakharova N. M., Pasikova N. V., and D. N. Voronkov. Comparative Analysis of Morphofunctional Features of Cortical Neurons in Ground Squirrels and Guinea Pigs under Hypothermia. J. Evol. Biochem. Physiol., 53 (4), 331–339 (2017). doi: 10.1134/S002209301704010X
- Largo C., Cuevas P. P., Somjen G. G., Martín del Río R., and Herreras O. The effect of depressing glial function in rat brain in situ on ion homeostasis, synaptic transmission, and neuron survival. J. Neurosci., 16 (3), 1219–1229 (1996). doi: 10.1523/JNEUROSCI.16-03-01219.1996
- Zakharova N. M., Voronkov D. N., Khudoerkov R. M., Pasikova N. V., and Mednikova Yu. S. Glia–Neuron Interactions in the Sensory-Motor Cortex of WarmBlooded Animals (Guinea Pigs and Ground Squirrels) with Different Habitat Conditions and the M-Cholinergic Reaction of the Brain. Biophysics, 63 (2), 207–214 (2018). DOI: 10.1134/ S0006350918020264
- Schwartz C., Hampton M., and Andrews M. T. Seasonal and Regional Differences in Gene Expression in the Brain of a Hibernating Mammal. PLoS One, 8 (3), e58427 (2013) doi: 10.1371/journal.pone.0058427
- Chen J., Yuan L., Sun M., Zhan L., and Zhan S.. Screening of hibernation-related genes in the brain of Rhinolophus ferrumequinum during hibernation. Comp. Biochem. Physiol. B, Biochem. Mol. Biol., 149 (2), 388–393 (2008). doi: 10.1016/j.cbpb.2007.10.011
- Wu G. Amino acids: metabolism, functions, and nutrition. Amino Acids, 37 (1), 1–17 (2009). doi: 10.1007/s00726-009-0269-0
- Karanova M. V. and Zakharova N. M. Adaptive Modification of Amino Acid Pools in the Myocardium of a Long-Tailed Ground Squirrel Urocitellus undulatus at Different Stages of Hibernation. J. Evol. Biochem. Physiol., 59 (4), 1027–1036 (2023). doi: 10.1134/S0022093023040038
- Karanova M. V. and Zakharova N. M. Pools of Amino Acids of Skeletal Muscle in Yakutian Ground Squirrel Urocitellus undulatus during Different Hibernation Stages. Biophysics, 67 (2), 288–293 (2022). doi: 10.1134/S0006350922020105
- Al-Badry K. S. and Taha H. M. Hibernation hypothermia and metabolism in hedgehogs--changes in free amino acids and related compounds. Comp. Biochem. Physiol., 72 (3), 541–547 (1982). doi: 10.1016/0300-9629(82)90120-7
- Raheem K. A. and el Mosallamy N. Metabolism of hibernating reptiles. Changes of free amino acids in blood, liver and brain. Comp. Biochem. Physiol. B, Biochem. Mol. Biol., 64 (3), 305–308 (1979). doi: 10.1016/0305-0491(79)90149-4
- Forreider B., Pozivilko D., Kawaji Q., GUNK X, and Ding Y. Hibernation-like neuroprotection in stroke by attenuating brain metabolic dysfunction. Prog Neurobiol. 157, 174–187 (2017). doi: 10.1016/j.pneurobio.2016.03.002
- Emirbekov E. Z. and Meilanov I. S. Neurochemical changes during hibernation (Pushchino, 1992).
- Henry P. G., UNKseth K. R., Tkac I., Drewes L. R., Andrews M. T., and Gruetter R. Brain energy metabolism and neurotransmission at near-freezing temperatures: in vivo (1)H MRS study of a hibernating mammal. J. Neurochem., 101, 1505–1515 (2007). doi: 10.1111/j.1471-4159.2007.04514.x
- Osborne P. G. and Hashimoto M. Mammalian cerebral metabolism and amino acids neurotransmission during hibernation. J. Neurochem., 106,1888–1899 (2008). doi: 10.1111/j.1471-4159.2008.05543.x
- Spackman D., Stein W., and Moore S. Automatic Recording Apparatus for Use in Chromatography of Amino Acids. Anal. Chem., 30, 1190-1206 (1958).
- Ezza H. S. A. and Khadrawy Y. A., Glutamate Excitotoxicity and Neurodegeneration. J. Mol. Genet. Med., 8, 141 (2014). doi: 10.4172/1747-0862.1000141
- Andersen J. V., Markussen K. H., Jakobsen E., Schousboe A., Waagepetersen H. S., Rosenberg P. A., and Aldana B. I. Glutamate Metabolism and Recycling at the Excitatory Synapse in Health and Neurodegeneration. Neuropharm., 196, 108719 (2021). doi: 10.1016/j.neuropharm.2021.108719
- Watford M. Glutamine and Glutamate: Nonessential or Essential Amino Acids? Anim. Nutr., 1, 119–122 (2015). doi: 10.1016/j.aninu.2015.08.008
- Grynberg A. and Demaison L. Fatty Acid Oxidation in the Heart. J. Cardiovasc. Pharmacol. 28 (1), 11–17 (1996). doi: 10.1097/00005344-199600003-00003
- Zhang S., Lachance B. B., Mattson M. P., and Jia X.. Glucose metabolic crosstalk and regulation in brain function and diseases. Progr. Neurobiol., 204, 102089 (2021). doi: 10.1016/j.pneurobio.2021.10208
- Salceda R. Glycine neurotransmission: Its role in development. Front. Neurosci., 16, 947563 (2022). doi: 10.3389/fnins.2022.947563
- Karanova M. V. Impact of Seasonal Temperature Decrease and Cold Shock on the Composition of Free Amino Acids and Phosphomonoethers in Various Organs of Amur Sleeper Perccottus glenii (Eleotridae). J. Ichthyol., 58 (4), 570–579 (2018). doi: 10.1134/S0032945218040069
- Karanova M. V. Secondary Metabolites and Aspartic Acid in the Brain of the Frog Rana temporaria as LowTemperature Adaptogens. J. Evol. Biochem. Phys., 56, 218–223 (2020). doi: 10.1134/S0022093020030047
- R. Marion, V. Horn, M. Sild, and Ruthazer E. S. Dserine as a gliotransmitter and its roles in brain development and disease. Front. Cell. Neurosci., 7 , 39 (2013). doi: 10.3389/fncel.2013.00039
- Lionetti V., Stanley W. C., and Recchia F. A. Modulating fatty acid oxidation in heart failure. Cardiovasc. Res., 90 (2), 202–209 (2011). doi: 10.1093/cvr/cvr038
- Benarroch E. E. Brain glucose transporters: Implications for neurologic disease. Neurol., 82 (15), 1374–1379 (2014). doi: 10.1212/WNL.0000000000000328
- Andrews M. T., UNKseth K. R., Drewes L. R., and Henry P. G. Adaptive mechanisms regulate preferred utilization of ketones in the heart and brain of a hibernating mammal during arousal from torpor. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol., 296 (2), R383–R 393 (2009). doi: 10.1152/ajpregu.90795.2008
- Watanabe M., Maemura K., Kanbara K., Tamayama T., and Hayasaki H. GABA and GABA Receptors in the Central Nervous System and Other Organs. Int. Rev. Cytol., 213, 1–47 (2002). doi: 10.1016/S0074-7696 (02)13011-7
- Andersen J. V. and Schousboe A. Milestone Review: Metabolic dynamics of glutamate and GABA mediated neurotransmission The essential roles of astrocytes. J. Neurochem., 166 (2), 109–137 (2023). doi: 10.1111/jnc.15811
- Petroff O. A. C. GABA and Glutamate in the Human Brain. Neuroscientist, 8 (6), 562–573 (2002). doi: 10.1177/107385840223851
- Popov V. A., Semenov D. V., Amakhin N. P., Veselkin N. P. Interaction of glutamate and GABA receptors in the receptors of the central nervous system. UNK. J. Physiol., 102 (5), 529–539 (2016).
- Nilsson G. E. and Lutz P. L. Role of GABA in hypoxia tolerance, metabolic depression and hibernation—possible links to neurotransmitter evolution. Comp. Biochem. Physiol. Part C. Comp. Pharmacol., 105 (3), 329–336 (1993). doi: 10.1016/0742-8413 (93)90069
- Pellerin L. and Magistretti P. J., Glutamate uptake into astrocytes stimulates aerobic glycolysis: a mechanism coupling neuronal activity to glucose utilization. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91 (22), 10625–10629 (1994). doi: 10.1073/pnas.91.22.10625
- Turinsky J., Mukherji B. and Slоviter H. A.. Effects of induced hypothermia on amino acids and glycogen inrat brain. J. Neurochem., 18, 233–235 (1971). doi: 10.1111/j.1471-4159.1971.tb00561.x
- Drew K., Harris M., LaManna J., Smith M., Zhu X., and Ma Y. Hypoxia tolerance in mammalian heterotherms J. Exp. Biol., 207, 3155–3162 (2004). doi: 10.1242/jeb.01114
- Dave K. R., Christian S. L., Perez-Pinzon M. A., and Drew K. L. Neuroprotection: lessons from hibernators Comp. Biochem. Physiol. B. Biochem. Mol. Biol., 162 (1–3), 1–9 (2012). doi: 10.1016/j.cbpb.2012.01.008
- Frerichs K. U. and Hallenbeck J. M.. Hibernation in ground squirrels induces state and species-specific tolerance to hypoxia and aglycemia: an in vitro study in hippocampal slices. J. Cereb. Blood Flow Metab., 18, 168-175 (1998). doi: 10.1097/00004647-199802000-00007
- Bekshokov K. S., Emirbekov E. Z. and Emirbekova A. A. Severo-Kavkazskij region. Estestvennye nauki. Prilozhenie, S6, 42(2004).
- Langosch D., Becker C. M., and Betz H. The inhibitory glycine receptor: A ligand-gated chloride channel of the central nervous system. Eur. J. Biochem., 194, 1–8 (1990). doi: 10.1111/j.1432-1033.1990.tb19419.x
- Lynch J. W. Molecular Structure and Function of the Glycine Receptor Chloride Channel. Physiol. Rev., 84, 1051–1095 (2004). doi: 10.1152/physrev.00042.2003
- Bonhaus D. W., Burge B. C., and McNamara J. O. Biochemical evidence that glycine allosterically regulates an NMDA receptor-coupled ion channel. Eur. J. Pharmacol., 142 (3), 489–490 (1987). doi: 10.1016/0014-2999(87)90096-3
- Kurbat M. N. and Lelevich V. V. Metabolism of Amino Acids in the Brain. Neurochem. J., 3 (1), 23–28 (2009).
- Reis D. J., Golanov E. V., Galea E., and Feinstein D. L. Central neurogenic neuroprotection: central neural systems that protect the brain from hypoxia and ischemia. Ann. NY. Acad. Sci., 835, 168–186 (1997). doi: 10.1111/j.1749-6632.1997.tb48628.x
- Ma Y. L., Zhu X., Rivera P. M., Tøien Ø., Barnes B. M., LaManna J. C., Smith M. A., and Drew K. L. Absence of cellular stress in brain after hypoxia induced by arousal from hibernation in Arctic ground squirrels. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol., 289, R1297–R1306 (2005). doi: 10.1152/ajpregu.00260.2005
- Hirabayashi Y. and Furuya S. Roles of l-serine and sphingolipid synthesis in brain development and neuronal survival. Progr. Lipid Res., 47 (3), 188–203 (2008). doi: 10.1016/j.plipres.2008.01.003
- Murtas G., G. Marcone L., Sacchi S., and Pollegioni L. L-serine synthesis via the phosphorylated pathway in humans. Cell Mol. Life. Sci., 77 (24), 5131–5148 (2020). doi: 10.1007/s00018-020-03574-z
- T Maher. J. and Wurtman R. J. L-Threonine administration increases glycine concentrations in the rat central nervous system. Life Sci., 26, 1283–1286 (1980). doi: 10.1016/0024-3205(80)90086-7
- Dalangin R., Kim A. and Campbell R. E. The role of amino acids in neurotransmission and f luorescent tools for their detection. Int. J. Mol. Sci., 21 (17), 6197 (2020). doi: 10.3390/ijms21176197
- Severyanova L. A., Lazarenko V. A., Plotnikov D. V., Dolgintsev M. E., and Kriukov A. A. L-Lysine as the Molecule Influencing Selective Brain Activity in PainInduced Behavior of Rats. Int. J. Mol. Sci., 20 (8), 1899 (2019). doi: 10.3390/ijms20081899
- Karanova M. V. Influence of low temperature on the evolution of amino acid pools adaptive modifications in poikilothermal animals. Int. J. Biochem. Biophys., 1 (2), 33–40 (2013). doi: 10.13189/ijbb.2013.010202
- Klunk W. E., McClure R. J., and Pettegrew J. W. Possible roles of L-phosphoserine in the pathogenesis of Alzheimer's disease. Mol. Chem. Neuropathol., 15 (1), 51–73 (1991). doi: 10.1007/BF03161056
- Oja S. S. and Saransaari P. Significance of Taurine in the Brain. Adv. Exp. Med. Biol., 975 (1), 89–94 (2017). doi: 10.1007/978-94-024-1079-2_8
- El Idrissi A. and Trenkner E. Taurine as a Modulator of Excitatory and Inhibitory Neurotransmission. Neurochem. Res., 29, 189–197 (2004). doi: 10.1023/b:nere.0000010448.17740.6e
- Hilgier W., Oja S. S., Saransaari P., and Albrecht J. Taurine prevents ammonia-induced accumulation of cyclic GMP in rat striatum by interaction with GABAA and glycine receptors. Brain Res., 1043 (1–2), 242–246 (2005). doi: 10.1016/j.brainres.2005.02.066
- Iwata H., Yamagami S., and Baba A. Cysteine Sulfinic Acid in the Central Nervous System: Specific Binding of [35S] Cysteic Acid to Cortical Synaptic MembranesAn Investigation of Possible Binding Sites for Cysteine Sulfinic Acid. J. Neurochem., 38 (5), 1275–1279 (1982). doi: 10.1111/j.1471-4159.1982.tb07901.x